Sinaptogeneza

Sinaptogeneza  este procesul de formare a sinapselor între neuronii din sistemul nervos . Sinaptogeneza are loc pe tot parcursul vieții unei persoane sănătoase, iar formarea rapidă a sinapselor se observă în stadiile incipiente ale dezvoltării creierului [1] . Sinaptogeneza este deosebit de importantă în perioada critică a dezvoltării individuale (în biologia dezvoltării, perioada în care sistemul nervos este deosebit de sensibil la stimulii exogeni), când există un flux intens de tăiere sinaptică din cauza competiției neuronilor și a sinapselor acestora pentru neuroni. factori de crestere . Sinapsele care nu participă sau participă slab la procesarea informației, precum și procesele neuronilor neutilizate sau subutilizate, nu vor primi o dezvoltare adecvată și vor fi eliminate în viitor [2] .

Formarea sinapselor neuromusculare

Funcția

Joncțiunea neuromusculară  (NJC) este cea mai bine studiată dintre toate tipurile de sinapse, este o structură simplă și accesibilă pentru manipulare și observare. Această sinapsă în sine constă din trei celule: un  neuron motor , un miocit și o celulă Schwann  (neurolemocit). Într-o sinapsă care funcționează normal, un semnal de la un neuron motor determină depolarizarea membranei miocitelor, care are loc prin intermediul  neurotransmițătorului  acetilcolină . Acetilcolina este eliberată de axonul neuronului motor în fanta sinaptică, unde ajunge la receptorii colinergici de pe  sarcolemă , membrana miocitelor. Legarea acetilcolinei de receptori duce la deschiderea canalelor ionice , la depolarizarea membranei și la cascada ulterioară de reacții chimice, ducând la contracția musculară. În exterior, sinapsa este încapsulată și izolată  de teaca de mielină a  celulei Schwann [3] . Un alt element important al sistemului nervos central și periferic sunt  astrocitele . Deși inițial se credea că funcția lor era doar structurală, acum se știe că joacă un rol important în plasticitatea funcțională a sinapselor [4] .

Originea și soarta celulelor

În timpul dezvoltării, fiecare dintre cele trei tipuri de celule menționate mai sus provine din diferite regiuni ale embrionului în curs de dezvoltare . Mioblastele individuale se dezvoltă din mezoderm și se unesc pentru a forma o fibră musculară polienergetică (multinucleară). În timpul sau la scurt timp după formarea fibrei, motoneuronii tubului neural încep să formeze primele contacte cu aceasta. Celulele Schwann iau naștere din creasta neură și călătoresc împreună cu axonii către destinația lor. La atingerea fibrei musculare, ele formează o acoperire liberă, nemielinică, a axonilor care inervează mușchii. Mișcarea axonilor (și, prin urmare, a celulelor Schwann) este controlată de conul de creștere, o proiecție filamentoasă a axonului care vizează în mod activ neurotrofinele eliberate de fibra musculară.

Studiul tiparelor de formare și distribuție a sinapselor neuromusculare arată că o parte semnificativă a conexiunilor este localizată la mijlocul fibrei musculare. Deși poate părea că axonii vizează inițial acest locus, mai mulți factori sugerează contrariul. Aparent, după contactul inițial cu axonul, fibra tânără continuă să crească simetric din punctul de inervație. În combinație cu faptul că densitatea mare a receptorilor colinergici este rezultatul contactului cu axonul și nu cauza acestuia, modelele de formare a fibrelor musculare pot fi asociate atât cu creșterea miopatică individuală, cât și cu inervația axonală a fibrei.

Transducția semnalului  de-a lungul contactului primar dintre neuronul motor și fibra musculară începe aproape imediat, dar impulsul transmis este foarte slab. Există dovezi că celulele Schwann, cu ajutorul unor molecule de semnalizare mici, pot amplifica impulsurile prin creșterea intensității eliberării spontane a neurotransmițătorilor [5] . După aproximativ o săptămână, neuronul motor și fibra musculară suferă un proces de diferențiere, care finalizează formarea unei sinapse complet funcționale. Inervația axonului inițial este critică deoarece axonii care îl urmează au o tendință mare de a forma contacte cu o sinapsă stabilizată deja stabilită.

Diferențierea postsinaptică

Cea mai vizibilă modificare a fibrei musculare care apare după contactul cu un neuron motor este o concentrație crescută de receptori colinergici pe membrana plasmatică la punctul de contact dintre neuron și miocit. Această creștere a numărului de receptori permite o transmitere mai eficientă a semnalelor sinaptice, ceea ce, la rândul său, duce la formarea unei sinapse mai dezvoltate. Densitatea receptorului este >10.000/µm2 în  centru și aproximativ 10/µm2 la periferie. O astfel de concentrație mare de receptori colinergici în sinapsă se realizează prin gruparea lor, reglarea în sus a expresiei genelor corespunzătoare în nucleii celulelor postsinaptice și reglarea în jos a expresiei acestor gene în nucleii celulelor presinaptice. Semnalele care inițiază diferențierea post-sinaptică pot fi neurotransmițători eliberați direct de la axon către fibra musculară, sau pot apărea extern, intrând în fanta sinaptică din exterior [6] .

Clustering

Agruparea pe membrana postsinaptică are loc în mare parte datorită proteoglicanului Agrin, care este excretat de axonul neuronului motor și promovează multimerizarea receptorului. Agrin se leagă de receptorul kinazei specifice mușchilor (MuSK) de pe membrana postsinaptică, iar aceasta, la rândul său, duce la activarea ulterioară a proteinei citoplasmatice Rapsyn. Este rapsina care conține domenii care îi permit să grupeze mulți receptori colinergici pe membrană: celulele musculare ale șoarecilor mutante pentru această proteină nu au fost capabile să formeze grupuri de receptori colinergici.

Transcriere specifică sinapselor

O concentrație crescută a receptorilor colinergici se realizează nu numai prin manipularea componentelor sinaptice preexistente. Axonul, prin intermediul semnalizării, este capabil să regleze expresia genelor în nucleul celulei musculare la nivelul transcripției . Toate acestea se întâmplă și pentru a crește intensitatea grupării locale a receptorilor pe membrană. În special, două molecule sunt implicate în semnalizare: o proteină din familia calcitoninei (peptidă legată de gena Calcitoninei) și un membru al familiei de proteine ​​neureguline  (numite așa pentru rolul lor în reglarea proceselor moleculare neuronale). Aceste două proteine ​​provoacă o cascadă de reacții chimice care implică diferite kinaze , ceea ce duce în cele din urmă la activarea transcripției genelor receptorilor colinergici [7] .

Reprimare extrasinaptică

Sinapsele nou formate sunt capabile să genereze semnale electrice care afectează celulele extrasinaptice din jur în așa fel încât să reducă semnificativ expresia genelor receptorilor colinergici. Precizia impulsului trimis de axon către membrana postsinaptică se realizează tocmai prin reducerea simultană a concentrației receptorilor în afara sinapsei și creșterea numărului acestora în interiorul acesteia. Deoarece sinapsa începe să primească input aproape imediat după formarea joncțiunii neuromusculare, axonul generează rapid un potențial de acțiune și eliberează acetilcolină. Depolarizarea cauzată de legarea acetilcolinei de receptorii săi inițiază contracția musculară și, în același timp, inhibarea transcripției genelor receptorului în celulele fibrelor musculare din jurul sinapsei. Trebuie remarcat faptul că efectul acționează la distanță, iar receptorii care stau direct pe membrana postsinaptică nu sunt reprimați.

Diferențierea presinaptică

Deși mecanismele care guvernează diferențierea presinaptică sunt necunoscute, modificările care apar la nivelul terminalului axonal în curs de dezvoltare sunt destul de bine caracterizate. Volumul și aria contactului sinaptic, volumul veziculelor, concentrația veziculelor în zona activă a sinapsei, precum și polarizarea membranei presinaptice cresc. Se crede că aceste modificări sunt mediate de neurotrofină și diferite molecule de adeziune celulară eliberate de miocit; aceasta evidențiază importanța conexiunii dintre neuronul motor și fibra musculară în procesul sinaptogenezei. Se crede că modificarea expresiei genelor și redistribuirea componentelor constitutive ale sinapsei sunt momentele cheie ale diferențierii pre- și post-sinaptice. Acest lucru este, de asemenea, susținut de exprimarea crescută a genelor proteinei veziculoase la scurt timp după formarea sinapselor, precum și alocalizarea lor în terminalul axonal.

Maturarea sinapselor

Sinapsele imature prezintă inervații multiple datorită înclinației mari a noilor axoni de a se lega de sinapsele preexistente. Pe măsură ce se maturizează, sinapsele se separă și, în cele din urmă, la intrare rămâne doar un axon; acest lucru se întâmplă într-un proces numit eliminarea sinapselor. În plus, prin invaginare, partea postsinaptică mărește suprafața de recepție a neurotransmițătorilor. În stadiile incipiente ale ontogenezei, celulele Schwann formează o înveliș liber, nemielinizant, care acoperă un grup de sinapse, dar pe măsură ce cresc și se dezvoltă, limitele de competență ale unui singur neurolemocit se îngustează la o singură sinapsă.

Eliminarea sinapsei

Eliminarea sinapselor, ca unul dintre mecanismele tăierii sinaptice, implică un proces care depinde direct de activitatea axonilor concurenți. În cazul unei anumite sinapse, dacă frecvența impulsurilor de intrare este suficientă pentru a crea un potențial de acțiune, atunci aceasta va provoca expresia genelor proteinei sinaptotrofine în nucleul miocitelor post-sinaptice, iar aceste proteine ​​vor menține această sinapsă. Apare un mecanism de feedback pozitiv care este inaccesibil sinapselor mai puțin solicitate, care sunt, prin urmare, sortite eliminării. De asemenea, s-a sugerat că, în plus față de sinaptotropinele eliberate la sinapsele active, depolarizarea membranei lor postsinaptice determină eliberarea de sinaptotoxine care inhibă axonii la sinapsele inactive.

Specificul formării sinapselor

Un aspect notabil al sinaptogenezei este faptul că neuronii motori sunt capabili să distingă între fibrele musculare rapide și lente; Fibrele musculare cu contracție rapidă sunt inervate de neuronii motori „rapidi”, iar fibrele musculare cu contracție lentă sunt inervate de neuronii motori „lenti”. Există două căi ipotetice prin care axonii neuronilor motori ating această specificitate; aceste căi diferă unele de altele într-un moment cheie - gradul de selectivitate în care axonul și fibra musculară inervată de acesta interacționează între ele, gradul de procesare de către axon a datelor de intrare din miocit. Prima ipoteză sugerează că axonii aleg o cale „rapidă” sau „lentă” în funcție de substanțele de semnalizare care sunt diferite în fibrele musculare rapide și lente. În plus, selectivitatea este observată chiar și în stadiile incipiente, când axonii sunt orientați în raport cu fibrele musculare, astfel încât un anumit axon inervează o anumită celulă musculară. A doua ipoteză este că mișcarea axonului și legătura acestuia cu un anumit miocit este asigurată de matricea extracelulară care scaldă axonul, adică nu scopul final al axonului, ci mediul îi determină soarta. În cele din urmă, se poate ca formarea joncțiunii neuromusculare să nu fie predeterminată, iar fibrele musculare să-și dobândească ulterior caracteristicile rapide sau lente, în funcție de caracteristicile axonului inervat. Dacă da, atunci neuronii motori „rapidi” sunt capabili să transforme orice fibră musculară într-una cu contracție rapidă. Există o mulțime de dovezi în favoarea tuturor posibilităților descrise, ceea ce face ca cineva să aibă tendința să se gândească la combinația lor în procesul de formare a sinapselor.

Formarea sinapselor în SNC

Datele obținute în studiile sinapselor neuromusculare pot fi extrapolate la procesele de sinaptogeneză din SNC, chiar dacă studiile acestora din urmă sunt mult mai recente. Aceste două tipuri de conexiuni au multe în comun. Ambele tipuri de sinapse au o structură de bază conservată: terminalul nervos pre-sinaptic, despicatură sinaptică și celula postsinaptică receptoare. Ambele tipuri de sinapse conțin o concentrație mare de vezicule în locul activ, grupuri de receptori pe membrana receptoare și, în final, ambele sunt izolate de celule gliale specializate. Procesele care apar în ele sunt, de asemenea, destul de conservatoare. Acestea sunt gruparea receptorilor și o creștere localizată a intensității sintezei proteinelor în centrii activi și tăierea sinaptică prin eliminarea sinapselor inactive.

În ciuda asemănărilor de mai sus, există o diferență fundamentală între acești doi compuși. Deoarece miocitul nu mai acționează ca o celulă postsinaptică, receptorii activi și neurotransmițătorii lor sunt fundamental diferiți. Mai important, neuronii din SNC sunt inervați de mulți alți neuroni simultan și trebuie să fie capabili să integreze și să proceseze o cantitate mare de input atunci când fibrele musculare sunt inervate de un singur neuron și se contractă ca răspuns la un singur impuls. Combinată cu plasticitatea inerentă conexiunilor neuronale, rețeaua neuronală din SNC are un potențial enorm de complexitate.

Factori care reglează sinaptogeneza în SNC

Semnalizare

Omologul acetilcolinei și al receptorilor săi din SNC este receptorii de glutamat și N-metil-D-aspartat (NMDA). S-a demonstrat că activarea receptorilor NMDA inițiază o cascadă de reacții chimice care conduc la formarea și stabilizarea sinapselor . Un nivel crescut de activitate a receptorului NMDA în timpul dezvoltării sinapselor permite un aflux crescut de calciu, care acționează ca un semnal secundar. În plus, factorii de transcripție activează  genele de răspuns primar  (GRP), care joacă un rol important în procese precum, de exemplu, potențarea pe termen lung. [8]  Funcția receptorului NMDA este, de asemenea, asociată cu receptorii de estrogeni din hipocamp. Experimentele efectuate cu estradiol arată că expunerea la estrogen crește semnificativ densitatea sinapselor și concentrația de proteine. [9]

Transmiterea unui impuls nervos în timpul sinaptogenezei depinde nu numai de activitatea unei singure sinapse, ci și de mediul din jurul acestei sinapse. De exemplu, factorul neurotrofic derivat din creier (BDNF) este produs de creier și reglează mai multe funcții în sinapsa în curs de dezvoltare, inclusiv eliberarea crescută de neurotransmițători, concentrația crescută a veziculelor și biosinteza colesterolului. Colesterolul este o componentă structurală importantă a stratului dublu lipidic, acționând ca un loc pentru diferite interacțiuni de semnalizare. Mutanții BDNF prezintă defecte semnificative în creșterea neuronă și formarea sinapselor. [10]  Pe lângă neurotrofine, moleculele de adeziune celulară joacă, de asemenea, un rol important în sinaptogeneză. În multe feluri, sinaptogeneza depinde de legarea locală corectă a unei molecule de adeziune la alta. S-a demonstrat că defectele genelor care codifică proteinele neuroligin , una dintre cele mai importante molecule de adeziune celulară care joacă un rol în procesul de stabilizare a sinapselor, sunt asociate cu unele cazuri de autism și retard mintal. [11]  În cele din urmă, multe dintre aceste procese de semnalizare pot fi reglate de metaloproteinaze de matrice (MMP).

Morfologie

Locurile extrem de dinamice care primesc mai multe impulsuri simultan sunt  coloanele dendritice . Acest dinamism morfologic se datorează reglării specifice a citoscheletului de actină, care, la rândul său, permite reglarea formării sinapselor. [12] Din punct de vedere morfologic, țepii dendritici pot fi împărțiți în trei tipuri principale: filopodia, țepii subțiri și țepii fungiformi. Filopodia inițiază contactul cu axonii altor neuroni. Filopodia neuronilor nou formați tind să formeze contacte cu axonii care inervează mai multe sinapse, în timp ce filopodia neuronilor mai vechi se leagă predominant cu axonii care inervează o singură sinapsă. Datorită dinamicii ridicate, unele tipuri de țepi sunt capabile să treacă în altele, de exemplu, filopodia se transformă ușor în țepi asemănătoare ciupercilor, care sunt locurile primare ale receptorilor de glutamat. [13]

Îmbogățirea ecologică

Îmbogățirea ecologică este un termen pentru stimularea creierului în curs de dezvoltare de către mediul fizic și social. Îmbogățirea ecologică duce la faptul că eficiența proceselor de sinaptogeneză crește semnificativ. Astfel, șobolanii crescuți într-un mediu cu un astfel de efect prezintă o creștere a numărului de sinapse cu 25% comparativ cu martor. [14] [15] Acest efect se observă dacă mediul stimul are loc imediat după naștere, [16]  la scurt timp după înțărcare, [17] sau în timpul maturității. [18] Nu numai pentru  neuronii piramidali , ci și pentru neuronii stelați, îmbogățirea mediului provoacă o explozie a sinaptogenezei. [19]

Rolul familiei de proteine ​​Wnt

În familia proteinelor  Wnt  , există mai mulți morfogeni embrionari (substanțe care determină morfogeneza țesuturilor) care contribuie la formarea timpurie a structurilor în embrionul în curs de dezvoltare. Dovezi recente arată contribuția morfogenilor acestei familii la sinaptogeneză și  plasticitate , familia contribuind la sinaptogeneza atât a sinapselor SNC, cât și a sinapselor neuromusculare.

Sistemul nervos central

În sinapsele  cerebeloase  , familia Wnt induce maturarea terminațiilor pre- și postsinaptice. Această regiune a creierului conține trei tipuri principale de neuroni:  celule Purkinje , celule granule și celule cu fibre cu mușchi. În celulele Purkinje, Wnt-3 stimulează creșterea atât a dendritelor, cât și a axonilor. [20] [21] Celulele granulare exprimă Wnt-7a, care induce creșterea și ramificarea axonilor în celulele cu fibre cu mușchi. Secreția retrogradă de Wnt-7a direcționată către fibrele cu mușchi determină o creștere a conului de creștere a axonilor prin creșterea numărului de  microtubuli . În plus, semnalizarea retrogradă Wnt-7a determină acumularea de vezicule sinaptice și proteine ​​presinaptice în zona activă a sinapsei. Bnt-5A îndeplinește o funcție similară în celulele granulare postsinaptice; Semnalizarea Wnt-5 stimulează asamblarea receptorilor pe membrană, precum și gruparea proteinei PSD-95 pe membrană.

În hipocamp  , proteinele familiei Wnt, în combinație cu activitatea electrică celulară, promovează, de asemenea, formarea sinapselor. Wnt7b este exprimat în dendrite mature; în plus, expresia receptorilor din familia Frizzled (Fz), specifici proteinelor Wnt, crește în sinapsele în curs de dezvoltare. Receptorii glutamat  NMDA sunt activați ca răspuns la expresia proteinelor de tip Wnt-2. Potențarea pe termen lung  datorită activării receptorului NMDA și expresiei ulterioare Wnt conduce la gruparea receptorilor de tip Fz-5 pe membrana celulelor postsinaptice. În plus, tipurile de semnalizare Wnt-7a și Wnt-2, după potențarea pe termen lung mediată în acest mod, cresc intensitatea procesului de ramificare dendritică și, de asemenea, reglează plasticitatea sinaptică. Blocarea expresiei proteinelor din familia Wnt duce în mod natural la inhibarea acestor procese. [22]

Sinapsa neuromusculară

Mecanisme similare mediate de familia Wnt în SNC sunt bine observate în joncțiunile neuromusculare. La  Drosophila ,  mutațiile receptorului Wnt-5 din sinapsele neuromusculare duc la o scădere a numărului și a densității centrilor activi. Principalul neurotransmițător din acest sistem este glutamatul. Proteinele din familia Wnt sunt necesare pentru localizarea corectă a receptorilor glutamatergici pe membrana postsinaptică a miocitelor. Mutațiile în proteinele acestei familii duc la scăderea intensității undei de depolarizare după transmiterea impulsului de la axon la fibra musculară.

La vertebrate, în sinapsele neuromusculare, expresia proteinei Wnt-11r promovează gruparea receptorilor colinergici pe membrana postsinaptică a celulelor musculare. Proteina Wnt-3 este exprimată de fibrele musculare și secretată retrograd către neuronii motori. În neuronii motori, Wnt-3 funcționează în tandem cu Agrin pentru a stimula expansiunea conului de creștere, ramificarea terminală axonală și gruparea veziculelor sinaptice.

Link -uri

  1. Huttenlocher, P.R.; Dabholkar, AS Diferențele regionale în sinaptogeneza în cortexul cerebral uman  //  Jurnalul de neurologie comparată : jurnal. - 1997. - Vol. 387 , nr. 2 . - P. 167-178 . - doi : 10.1002/(SICI)1096-9861(19971020)387:2<167::AID-CNE1>3.0.CO;2-Z . — PMID 9336221 .
  2. Comery TA, Harris JB, Willems PJ, et al. Spinii dendritici anormali la șoarecii fragili Knockout X: deficite de maturare și tăiere  (engleză)  // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America  : journal. - 1997. - Mai ( vol. 94 , nr. 10 ). - P. 5401-5404 . - doi : 10.1073/pnas.94.10.5401 . — PMID 9144249 .
  3. Sanes JR, Lichtman JW Dezvoltarea joncțiunii neuromusculare a vertebratelor   // Annu . Rev. neurosci.  : jurnal. - 1999. - Vol. 22 . - P. 389-442 . - doi : 10.1146/annurev.neuro.22.1.389 . — PMID 10202544 .
  4. Ullian EM, Christopherson KS, Barres BA. 2004. Rolul gliei în sinaptogeneză. Glia 47(3):209-16.
  5. Cao G., Ko CP Schwann factori derivați de celule modulează activitățile sinaptice la dezvoltarea sinapselor neuromusculare  //  J. Neurosci. : jurnal. - 2007. - iunie ( vol. 27 , nr. 25 ). - P. 6712-6722 . - doi : 10.1523/JNEUROSCI.1329-07.2007 . — PMID 17581958 .
  6. Metaloproteinazele matriceale în dezvoltarea și remodelarea creierului: funcții și ținte sinaptice  //  J. Neurosci. Res. : jurnal. - 2007. - octombrie ( vol. 85 , nr. 13 ). - P. 2813-2823 . - doi : 10.1002/jnr.21273 . — PMID 17387691 .
  7. Hippenmeyer S., Huber RM, Ladle DR, Murphy K., Arber S. Factorul de transcripție ETS Erm controlează expresia genelor subsinaptice în  mușchii scheletici //  Neuron : jurnal. - Cell Press , 2007. - Septembrie ( vol. 55 , nr. 5 ). - P. 726-740 . - doi : 10.1016/j.neuron.2007.07.028 . — PMID 17785180 .
  8. Ghiani CA, Beltran-Parrazal L., Sforza DM, et al. Program genetic de diferențiere și creștere neuronală indusă de activarea specifică a receptorilor NMDA   // Neurochem . Res. : jurnal. - 2007. - Februarie ( vol. 32 , nr. 2 ). - P. 363-376 . - doi : 10.1007/s11064-006-9213-9 . — PMID 17191130 .
  9. Jelks KB, Wylie R., Floyd CL, McAllister AK, Wise P. Estradiolul vizează proteinele sinaptice pentru a induce formarea sinapselor glutamatergice în neuronii hipocampali cultivați: rolul critic al receptorului de estrogen-alfa  //  J. Neurosci. : jurnal. - 2007. - iunie ( vol. 27 , nr. 26 ). - P. 6903-6913 . - doi : 10.1523/JNEUROSCI.0909-07.2007 . — PMID 17596438 .
  10. Suzuki S., Kiyosue K., Hazama S., et al. Factorul neurotrofic derivat din creier reglează metabolismul colesterolului pentru dezvoltarea sinapselor  (engleză)  // J. Neurosci. : jurnal. - 2007. - iunie ( vol. 27 , nr. 24 ). - P. 6417-6427 . - doi : 10.1523/JNEUROSCI.0690-07.2007 . — PMID 17567802 .
  11. Zeng X., Sun M., Liu L., Chen F., Wei L., Xie W. Neurexin-1 este necesar pentru formarea sinapselor și învățarea asociativă a larvelor în Drosophila  // FEBS Lett  . : jurnal. - 2007. - Mai ( vol. 581 , nr. 13 ). - P. 2509-2516 . - doi : 10.1016/j.febslet.2007.04.068 . — PMID 17498701 .
  12. Proepper C., Johannsen S., Liebau S., et al. Proteina 1 care interacționează Abelson (Abi-1) este esențială pentru morfogeneza dendritelor și formarea sinapselor  (ing.)  // EMBO J. : jurnal. - 2007. - Martie ( vol. 26 , nr. 5 ). - P. 1397-1409 . - doi : 10.1038/sj.emboj.7601569 . — PMID 17304222 .
  13. Toni N., Teng EM, Bushong EA, et al. Formarea sinapselor pe neuronii născuți în hipocampul adult  (engleză)  // Nat. neurosci.  : jurnal. - 2007. - iunie ( vol. 10 , nr. 6 ). - P. 727-734 . - doi : 10.1038/nn1908 . — PMID 17486101 .
  14. Diamond MC, Krech D., Rosenzweig MR Efectele unui mediu îmbogățit asupra histologiei cortexului cerebral de șobolan  //  J. Comp. Neurol. : jurnal. - 1964. - August ( vol. 123 ). - P. 111-120 . - doi : 10.1002/cne.901230110 . — PMID 14199261 .
  15. Diamond MC, Law F., Rhodes H., et al. Creșteri ale adâncimii corticale și ale numărului de glie la șobolanii supuși unui mediu îmbogățit  //  J. Comp. Neurol. : jurnal. - 1966. - Septembrie ( vol. 128 , nr. 1 ). - P. 117-126 . - doi : 10.1002/cne.901280110 . — PMID 4165855 .
  16. Schapiro S., Vukovich KR Efectele experienței timpurii asupra dendritelor corticale: un model propus pentru dezvoltare   // Știință . - 1970. - ianuarie ( vol. 167 , nr. 3916 ). - P. 292-294 . - doi : 10.1126/science.167.3916.292 . — PMID 4188192 .
  17. Bennett EL, Diamond MC, Krech D., Rosenzweig MR Chemical and Anatomical Plasticity Brain   // Science . - 1964. - Octombrie ( vol. 146 , nr. 3644 ). - P. 610-619 . - doi : 10.1126/science.146.3644.610 . — PMID 14191699 .
  18. Briones TL, Klintsova AY, Greenough WT Stabilitatea plasticității sinaptice în cortexul vizual de șobolan adult indusă de expunerea la mediu complex  // Brain Res  . : jurnal. - 2004. - august ( vol. 1018 , nr. 1 ). - P. 130-135 . - doi : 10.1016/j.brainres.2004.06.001 . — PMID 15262214 . Arhivat din original pe 7 august 2018.
  19. Greenough WT, Volkmar FR Model de ramificare dendritică în cortexul occipital al șobolanilor crescuți în medii complexe   // Exp . Neurol. : jurnal. - 1973. - August ( vol. 40 , nr. 2 ). - P. 491-504 . - doi : 10.1016/0014-4886(73)90090-3 . — PMID 4730268 . Arhivat din original pe 7 august 2018.
  20. Budnik, Vivian; Patricia Salinas. Semnalizarea Wnt în timpul dezvoltării sinaptice și plasticității  //  Opinia curentă în Neurobiologie: jurnal. - 2011. - Vol. 21 . - P. 151-159 . - doi : 10.1016/j.conb.2010.12.002 .
  21. Speese, Sean D; Vivian Budnik. Wnts: în curs de dezvoltare la sinapse   // Tendințe în neuroștiințe : jurnal. - Cell Press , 2007. - Vol. 6 . - P. 268-275 . - doi : 10.1016/j.tins.2007.04.003 .
  22. Park, Mikyoung; Kang Shen. Wnts în formarea sinapselor și circuitele neuronale  // EMBO  Journal : jurnal. - 2012. - Vol. 31 , nr. 12 . - P. 2697-2704 . - doi : 10.1038/emboj.2012.145 .