C4 fotosinteza

Fotosinteza C 4 , sau ciclul Hatch-Slack , este o cale de fixare a carbonului caracteristică plantelor superioare , primul produs al căruia este acidul oxaloacetic cu patru atomi de carbon și nu acidul 3-fosfogliceric cu trei atomi de carbon , ca în majoritatea plantelor cu C convențional. 3 fotosinteza .

În esență, C4 - fotosinteza este o modificare a C3 -fotosintezei convenționale și a apărut în procesul de evoluție mult mai târziu decât cea din urmă . În ciclul Hatch-Slack, plantele efectuează fixarea primară a carbonului în celulele mezofile prin carboxilarea fosfoenolpiruvatului (PEP) cu participarea enzimei fosfoenolpiruvat carboxilază (PEP-carboxilază). Oxaloacetatul format ca urmare a reacției se transformă în malat sau aspartat și, în această formă, este transportat în celulele căptușelii fasciculului conducător, unde, ca urmare a decarboxilării, este eliberat CO 2 , care intră în ciclul reductiv al pentozei fosfat. [1] . În ciclul Calvin, în plantele C 4 , ca și în plantele C 3 , CO 2 este transformat într-un zahăr triatomic, care este folosit pentru a sintetiza zaharoza. Transportul CO2 de la celulele mezofile la celulele tecii sub formă de produse intermediare de fixare face posibilă creșterea semnificativă a concentrației acestuia la locul de localizare a Rubisco și astfel crește semnificativ eficiența acestuia, evitând o reacție secundară cu oxigenul și, ca urmare, scăpând complet de fotorespirație .

Datorită unei modalități mai eficiente de fixare a CO 2 , nu este nevoie să păstrați stomatele deschise tot timpul pentru a asigura schimbul activ de gaze, ceea ce înseamnă că pierderile de apă în timpul transpirației sunt reduse. Din acest motiv, plantele C 4 sunt capabile să crească în habitate mai uscate, la temperaturi ridicate, în condiţii de salinitate şi lipsă de CO 2 . Cu toate acestea, pașii suplimentari de fixare a carbonului în calea C4 necesită energie suplimentară sub formă de ATP . Dacă presupunem că în ciclul Calvin la plantele C 4 , precum și la plantele C 3 , 3 molecule ATP și 2 molecule NADPH sunt folosite pentru a fixa o moleculă de CO 2 , atunci pentru a regenera acceptorul de carbon în ciclul Hatch-Slack, apoi are loc o conversie a piruvatului în PEP , sunt necesare încă 2 molecule de ATP . Ca rezultat, 5 molecule de ATP și 2 molecule de NADPH sunt consumate per moleculă de CO 2 în calea C 4 [2] . Din acest motiv, plantele C 4 necesită niveluri mai ridicate de insolație pentru o creștere optimă .

Istoricul descoperirilor

Prima mențiune că primul produs al fotosintezei din trestia de zahăr poate fi acidul dicarboxilic cu patru atomi de carbon a apărut în 1954 sub forma unei scurte note fără referință și a fost publicată în raportul anual al stației experimentale a Asociației plantatorilor de zahăr din Hawaii. Mai detaliat, această lucrare a apărut sub forma unei scurte comunicări a lui H. P. Korczak, K. E. Hartt și G. O. Burra. Un articol complet al acestui grup de cercetători a fost publicat abia în 1965 [3] . O întârziere atât de mare se datorează discrepanței dintre rezultatele obținute și datele obținute în laboratorul lui Melvin Calvin , cu care grupul hawaian a avut contact strâns la acel moment [4] .

Rezultate similare au fost obținute cam în același timp de oamenii de știință sovietici. În lucrările lui L. A. Nezgovorova (1956-1957), s-a constatat că la expuneri scurte ale frunzelor de porumb la lumină, 14 C din 14 CO 2 se găsesc în acidul aspartic [5] . Cam în același timp, în 1960, omul de știință rus Yu. S. Karpilov a publicat date care demonstrează că acizii malic și aspartic sunt primii care se formează în porumb în timpul etichetării radioactive [6] . În 1963, Yu. S. Karpilov, împreună cu colegul I. A. Tarchevsky a publicat un al doilea articol, care a examinat efectul procedurii de ucidere a frunzelor asupra etichetării radioactive a produselor de fotosinteză. Karpilov a publicat următorul său articol pe această temă abia în 1969. Este de la sine înțeles că nici oamenii de știință sovietici, nici cei hawaieni nu au știut unul despre realizările celuilalt până în 1969 [4] .

Mareșalul Davidson Hatch și Charles Roger Slack , care lucrau la acea vreme în laboratorul companiei australiane CSR Limited din Brisbane , cunoșteau rezultatele grupului hawaian încă din 1960. Prin urmare, în 1965, când un a fost publicat un articol în sine, au decis să verifice aceste date. Făcând ecou descoperirile grupului hawaian privind etichetarea radioactivă a produselor de fotosinteză a trestiei de zahăr, ei au identificat oxaloacetatul ca primul acceptor de carbon folosind o tehnică specifică de ucidere [4] . Pe baza datelor lor, ei au compilat un model de lucru simplu și în 1966 au publicat un articol în care au descris pentru prima dată această cale biochimică ca un nou tip de fotosinteză, fundamental diferit de ciclul Calvin [7] [4] .

În următorii patru ani, Hatch și Slack au lucrat mult pentru a descifra calea C4 : au postulat și confirmat rolul PEP carboxilază în fixarea primară a CO2 , au descoperit piruvat fosfat dikinaza din plante, descoperită ceva mai devreme în bacterii , precum și malat dehidrogenaza dependentă de NADP , necunoscută anterior . În plus, au investigat localizarea acestora, precum și a multor alte enzime în celulele mezofilei și a tecii fasciculului . La acel moment, se presupunea că acizii dicarboxilici cu patru atomi de carbon ar trebui să transfere un atom de carbon la un precursor pentru a forma trioză fosfat într-o reacție de recarboxilare. Cu toate acestea, mai târziu, când s-a constatat că enzima decarboxilantă NADP-malic a fost localizată în cantități mari în celulele tecii , a devenit clar că CO 2 va intra în ciclul Calvin ca urmare a refixării, iar această ipoteză a fost scăzut. În 1970, Hatch și Slack, la o întâlnire internațională din Canberra , au prezentat o schemă detaliată a C4 - fotosintezei de tip NADP-malat dehidrogenază, unde a fost sugerat de către public că această cale servește la concentrarea CO 2 în celulele căptușelii. a fasciculului conducător, care a fost în curând confirmat. Semnificația acestui mecanism de pompare pentru suprimarea activității oxigenazei lui Rubisco și a fotorespirației a devenit clară abia în următorii câțiva ani [4]

Inițial, Hatch și Slack au numit tipul de fotosinteză pe care l-au descris calea fotosintetică C4 a acizilor dicarboxilici [ 4 ] , un nume care a fost mai târziu scurtat la fotosinteză C4 . Ulterior, în literatură, acest proces a fost numit și ciclu , sau calea Hatch-Slack . În literatura internă, se găsește uneori denumirea căii Hatch-Slack-Karpilov , subliniind contribuția cercetătorului sovietic.

Anatomia frunzei

Plantele C 4 se caracterizează printr-o structură specială a frunzelor, așa-numita anatomie Kranz ( germană:  Kranz  - coroană, coroană). Acest tip de structură a frunzelor a fost descris pentru prima dată în 1884 de botanistul german Gottlieb Haberlandt [8] . Mănunchiurile conductoare la astfel de plante sunt înconjurate de două straturi de celule verzi ale parenchimului de asimilare. Stratul exterior este format din celulele mezofilei, nediferențiate în parenchim spongios și palisat , iar stratul interior este format din celulele căptușelii fasciculului vascular. Celulele învelișului sunt asociate cu celulele mezofile printr-o multitudine de plasmodesmate , datorită cărora este posibil un schimb activ de metaboliți între ele. O caracteristică a structurii frunzelor plantelor C 4 este prezența a cel mult 2-3 straturi de celule mezofile, ceea ce face ușor schimbul de produse de fotosinteză prin plasmodesmate. Celulele mezofile și celulele învelișului mănunchiului diferă structural și funcțional. Celulele mezofile sunt mici, aranjate lejer, cloroplastele din ele au întotdeauna grana și rareori conțin amidon. PEP carboxilaza este localizată în aceste celule, care leagă CO2 la fosfoenolpiruvat pentru a forma oxalacetat . Celulele tecii sunt mai mari, cu un perete celular îngroșat, adesea suberinizat , strâns adiacent vaselor de frunze, cloroplastele din ele pot să nu aibă grana și să conțină adesea boabe de amidon . Aici este localizată enzima Rubisco și are loc ciclul Calvin obișnuit [9] .

Unele plante C4 se caracterizează și prin dimorfismul cloroplastic, când cloroplastele celulelor mezofile au numeroase granule, în timp ce în celulele de teacă granulele sunt rudimentare și aproape complet absente [10] . Cu toate acestea, un astfel de dimorfism nu este necesar pentru fotosinteza C 4 și apare numai în rândul plantelor cu un anumit tip biochimic [11] .

Nu toate speciile de plante C4 au un strat de suberină, dar toate încearcă să prevină difuzia CO2 din celulele învelișului , astfel încât poziția cloroplastelor în aceste celule devine deosebit de importantă. La speciile cu strat suberic, cloroplastele sunt situate centrifug , adică la distanța maximă de fascicul conducător și mai aproape de mezofilă. La speciile fără strat de suberină, cloroplastele sunt situate centripet , chiar lângă peretele celular, cât mai aproape de fascicul vascular și departe de mezofilă. Această distribuție a cloroplastelor prelungește calea de difuzie a CO 2 și reduce scurgerea în celulele mezofile [12] .

Biochimie

La plantele C3 , reacțiile de fotosinteză întunecate încep cu fixarea CO2 de către enzima Rubisco pe acceptorul ribuloză-1,5-bifosfat pentru a forma două molecule de 3 -fosfoglicerat . Cu toate acestea, datorită activității duale a lui Rubisco ( carboxilază și oxigenază ), o parte din substratul pentru fixarea CO 2 interacționează cu oxigenul și se oxidează, ceea ce duce la pierderea substratului și a energiei și, de asemenea, implică costuri suplimentare pentru eliminarea celor două formate. -compus de carbon, 2-fosfoglicolat . Suma acestor procese se numește fotorespirație și are o contribuție semnificativă la reducerea eficienței generale a fotosintezei.

Pentru a depăși limitările asociate cu reacția secundară a lui Rubisco în atmosfera scăzută de CO 2 și O 2 ridicată de astăzi , plantele C 4 au dezvoltat un mecanism eficient de concentrare a CO 2 la locul Rubisco, creând condiții favorabile pentru ca această enzimă să funcționeze. În loc de fixarea directă a Rubisco în ciclul Calvin, CO 2 este asimilat în celulele mezofile ca un acid organic cu patru atomi de carbon, care este apoi transportat în celulele mucoasei fasciculelor vasculare, unde este decarboxilat, eliberând CO 2 . Precondiția anatomică pentru injectarea de CO 2 este un număr mai mare de celule mezofile (aproximativ 5-7 per celulă de înveliș). Astfel, CO 2 fixat anterior în cinci celule ajunge într-una [13] . În celulele învelișului, CO 2 intră în ciclul Calvin normal, unde Rubisco este re-fixat și utilizat pentru a sintetiza carbohidrați. Datorită gradientului constant de metaboliți, precum și peretelui impermeabil la CO 2 al celulelor învelișului, concentrația de CO 2 în locul de carboxilare Rubisco, chiar și cu stomatele închise , crește de 14 ori în comparație cu concentrația de echilibru a CO 2 din apă ( de la 5 µmol/l la 70 µmol/l respectiv) [14] . La concentrații atât de mari de CO 2 în locul de carboxilare, reacția oxigenazei este în mare măsură suprimată, eficiența fotosintezei crește, iar pierderile de energie pentru fotorespirație scad.

Fixarea primară a CO 2 în plantele C 4 este realizată de enzima fosfoenolpiruvat carboxilază sau PEP carboxilază situată în celulele mezofile. Spre deosebire de Rubisco , fixează dioxidul de carbon sub formă de ion bicarbonat HCO 3 - , și nu CO 2 . Deoarece o moleculă încărcată este utilizată ca substrat, o reacție secundară cu o moleculă neîncărcată cum ar fi O2 , care diferă și de hidrocarbonat în structură spațială, este complet exclusă. Eficiența mecanismului de prefixare a CO2 cu ajutorul PEP carboxilază nu constă în afinitatea mare a enzimei pentru substrat ( K m (HCO 3 − ) = 0,2–0,4 mmol/L pentru PEP carboxilază [13] față de K m (CO 2 ) = 10–15 µmol/l pentru Rubisco [15] ), dar că în citosol la temperatură normală și pH 8, raportul HCO 3 − : CO 2 este de aproximativ 50:1. Astfel, PEP carboxilaza, spre deosebire de Rubisco, poate atașa forma de dioxid de carbon care este dominantă în această reacție de echilibru și poate fixa eficient CO2 , chiar dacă concentrația de CO2 dizolvat în apă scade sub nivelul acceptabil pentru Rubisco cu stomatele semiînchise. [ 16 ] . Formarea HCO 3 - din CO 2 are loc cu participarea enzimei care conține zinc anhidrază carbonică , care este, de asemenea, localizată în citosolul celulelor mezofile și accelerează stabilirea echilibrului între două forme de dioxid de carbon:

PEP carboxilaza catalizează condensarea ireversibilă a moleculelor de PEP și HCO 3 − cu formarea de oxalacetat. PEP carboxilaza are o afinitate foarte mare pentru PEP. Oxaloacetatul este transformat în malat sau aspartat și, în această formă, este transportat către celulele de căptușeală, unde devine din nou malat și suferă decarboxilare oxidativă:

HCO 3 - F n

FEPC
Fosfoenolpiruvat (PEP) Oxaloacetat

Ca urmare a decarboxilării oxidative, din malat se formează CO 2 și piruvatul, care, într-o formă sau alta, revine în celulele mezofile, unde este din nou transformat în PEP de enzima piruvatortofosfat dikinaza localizată în cloroplaste . Reacția catalizată de enzimă este destul de neobișnuită, denumirea de „dikinază” se referă la o enzimă care catalizează fosforilarea de două ori. În prima etapă reversibilă a reacției, un reziduu de fosfat este transferat de la ATP la fosfat anorganic cu formarea de pirofosfat, iar al doilea ( Fp ) este adăugat la piruvat. localizată în stroma cloroplastelor hidrolizează instantaneu pirofosfatul rezultat , ceea ce face reacția ireversibilă [17] . Astfel, acceptorul de dioxid de carbon este regenerat și ciclul este închis.

ATP + F n AMP + FF n PPDK
piruvat Fosfoenolpiruvat

Un mecanism eficient de concentrare a dioxidului de carbon permite plantelor C 4 să creeze un curent atât de difuz încât să asigure un aport suficient de dioxid de carbon chiar și cu rezistență stomatală crescută. Tocmai acest efect face posibilă cheltuirea de aproape două ori mai puțină apă pentru fixarea unei molecule de CO 2 decât la plantele C 3 , deoarece odată cu scăderea lățimii golului stomatic, pierderile de apă scad și ele proporțional [14] .

Trei tipuri de fotosinteză C 4

În conformitate cu tipul de acid C4 , care servește ca purtător de dioxid de carbon în celulele mucoasei ( malat sau aspartat ), produsul C3 , care se întoarce la celulele mezofilei pentru regenerare ( piruvat sau alanină ). ), precum și natura reacțiilor de decarboxilare în celulele mucoasei. Există trei variante ale căii C4 a fotosintezei [18] :

PEP-carboxikinaza (PEPCK) a fost găsită într-o plantă tipică NADP-MDH precum porumbul, ceea ce îi permite să transporte dioxid de carbon sub formă de aspartat (aproximativ 25%); multe plante C 4 dicotiledonate conțin și PEPCA în plus față de principala enzimă de decarboxilare. Coexistența diferitelor tipuri de fotosinteză C 4 , de exemplu, NADP-MDH și PEPKA sau NAD-MDH și PEPKA, oferă plantei flexibilitate suplimentară și capacitatea de a transporta alte tipuri de acizi C 4 și produse care sunt returnate mezofilului. celule pentru regenerare. În plus, unele plante fără activitate PEPKA sunt încă capabile să transporte mai mulți metaboliți, cum ar fi aspartatul și malatul , așa cum se întâmplă în sorgul de cereale . Fiecare dintre tipurile mixte de fotosinteză C4 , precum și căile „pure” NADP și NAD malat decarboxilazei, au propriile sale avantaje ecologice specifice. În acest sens, împărțirea în trei tipuri biochimice independente ar trebui considerată relativ arbitrară [19] .

Tipul PEP-carboxikinaza nu se găsește niciodată în forma sa pură și chiar și în plantele atribuite în mod tradițional acestui tip, PEP-carboxikinaza asigură, deși mai mult, dar niciodată toată activitatea de decarboxilare. Printre altele, PEP-carboxikinaza este utilizată pe scară largă ca decarboxilază auxiliară de către plantele cu tipuri NADP- și NAD-MDH. Din acest motiv, s-a propus să se subdivizeze fotosinteza C 4 numai în tipuri de NADP- și NAD-malat dehidrogenază, care diferă în mod clar în enzima de decarboxilare și planul structural și să se considere tipul FEP-carboxilază ca o cale auxiliară, anaplerotică , care este folosit într-o măsură diferită diferite plante [19] .

Tipul NADP-malat dehidrogenază (NADP-MDH)

Tipul NADP-malat dehidrogenază (NADP-MDH) [13] sau tipul NADP-malicenzyme (NADP-ME) [20] a fost din punct de vedere istoric primul tip biochimic studiat de fotosinteză C4. Culturi agricole atât de importante precum porumbul , sorgul , rosichka și trestia de zahăr realizează fotosinteza pe această cale [21] . Malatul și piruvatul sunt utilizați ca produse de transport .

Oxaloacetatul , care se formează ca urmare a carboxilării PEP, este transportat la cloroplaste cu ajutorul unui purtător specific, unde este redus de NADP-malat dehidrogenază la malat. Malatul rezultat este transportat în citosol și difuzează din celulele mezofile în celulele de căptușeală prin plasmodesmate. Enzima Malik, care este localizată în cloroplastele celulelor de căptușeală, catalizează conversia malatului în piruvat cu eliberarea de CO2 , care este fixat de Rubisco. Piruvatul rezultat este exportat din cloroplastele celulelor învelișului cu participarea unui purtător specific și difuzează prin plasmodesmate în celulele mezofile, unde intră în cloroplaste cu ajutorul unui alt purtător, unde enzima piruvat fosfat dikinaza îl transformă din nou. în PEP [13] .

Deoarece cloroplastele celulelor învelișului, spre deosebire de cloroplastele celulelor mezofile, nu conțin anhidrază carbonică, difuzia CO2 în stroma celulelor învelișului este mai lentă decât în ​​celulele mezofile. Stratul de suberină dintre celulele învelișului și mezofilele din unele plante îngreunează probabil și evadarea CO2 prin pereții celulari, lăsând doar posibilitatea scurgerii prin plasmodesme. Proporția de CO 2 care a fost concentrată în celulele învelișului, dar a difuzat înapoi în celulele mezofile din cauza scurgerii, este estimată la 10-30% pentru diferite specii [22] .

Plantele cu acest tip de fotosinteză C 4 se caracterizează prin prezența dimorfismului cloroplastic. Cloroplastele celulelor mezofile au multe granule, în timp ce cloroplastele celulelor învelișului conțin predominant lamele stromale și un număr mic de stive de granule cu activitate scăzută a fotosistemului II , ceea ce face posibilă reducerea conținutului de oxigen la locul activității Rubisco. Există o gradație a numărului de granule de cloroplast cu celule de teacă, variind de la granule rudimentare din porumb și picături de rouă până la absența lor completă în sorg și trestie de zahăr [23] . Cloroplastele agranale ale celulelor învelișului efectuează fosforilarea ciclică cu participarea fotosistemului I și sintetizează numai ATP . Toți echivalenții de reducere necesari pentru ciclul Calvin sunt furnizați de celulele mezofile prin transportul neciclic de electroni. Oxidarea în celulele mucoasei de malat oferă nu mai mult de o treime din NADPH necesar pentru funcționarea ciclului Calvin. Restul NADPH necesar, împreună cu ATP, este furnizat de la cloroplastele celulelor mezofile la cloroplastele celulelor învelișului folosind mecanismul navetă trioză fosfat - 3-fosfoglicerat , prin purtătorul de trioză fosfat al membranei interioare a membranei corespunzătoare. cloroplaste [24] .

Tipul NAD-malat dehidrogenază (NAD-MDH)

Tipul NAD-malat dehidrogenază (NAD-MDH) [13] sau tipul NAD-malicenzyme (NAD-ME) [20] se găsește la majoritatea speciilor, inclusiv la mei , amarant , purslane [18] , salcie și tifon [25] . Cloroplastele atât ale celulelor mezofile cât și ale celulelor învelișului au grana și un fotosistem II activ [26] . Celulele de căptușeală conțin multe mitocondrii mari cu criste bine dezvoltate [27] . Aspartatul și alanina sunt folosite ca produse de transport .

În acest caz, oxaloacetatul , care se formează în reacția PEP carboxilază, este transformat în aspartat prin transaminare , care este catalizat de glutamat-aspartat aminotransferaza. Deoarece concentrația de glutamat în celulă este mare, este convenabil pentru menținerea curentului de difuzie între celulele mezofilei și mucoasa. Ca urmare a transaminării, concentrația de aspartat devine de 5 ori mai mare decât concentrația de oxalacetat, ceea ce creează un curent de difuzie puternic. După difuzia în celulele învelișului, aspartatul este transportat în mitocondrii. Forma izoenzimei mitocondriale a glutamat-aspartat aminotransferazei catalizează conversia aspartatului în oxalacetat, care este apoi redus de NAD-malat dehidrogenază la malat. Malatul este decarboxilat de enzima NAD-malic pentru a forma piruvat , iar NAD + format în reacția de reducere a oxalacetatului este din nou redus la NADH . Format în timpul reacției, CO2 difuzează în cloroplaste, unde este asimilat cu participarea Rubisco . Piruvatul iese din mitocondrii și este transformat în alanină în citosol de către alanin glutamat aminotransferaza. Deoarece această reacție este de echilibru, iar concentrația de alanină este mult mai mare decât cea de piruvat , are loc un curent intens de difuzie al alaninei în celulele mezofile. În celulele mezofile, alanina este transformată în piruvat cu participarea aceleiași aminotransferaze, care a fost menționată mai sus. Piruvatul este transportat la cloroplaste, unde este transformat în PEP cu participarea piruvat-fosfat dekinazei, în același mod ca și în cazul tipului NADP-MDH [26] .

Tipul PEP-carboxikinaza (FEPKK)

Tipul PEP-carboxikinaza ( PEKK sau PEP-KK ) [13] a fost găsit în mai multe cereale tropicale cu creștere rapidă care sunt folosite ca culturi furajere. Acest mod de fotosinteză este folosit de unii reprezentanți ai genului mei ( iarba de Guineea ), Chloris Guyana [21] și vinetele [25] . Cloroplastele atât ale celulelor mezofile cât și ale celulelor învelișului au grana și un fotosistem II activ [26] . Aspartatul , alanina , malatul și fosfoenolpiruvatul sunt utilizați ca produse de transport .

Ca și în metabolismul NAD-MDH de tip C4 , oxalacetatul este transformat în aspartat în celulele mezofile. Aspartatul difuzează în celulele de căptușeală, unde oxalacetatul este regenerat cu participarea unei aminotransferaze localizate în citosol. În citosol, sub acțiunea enzimei PEP-carboxikinaza, oxalacetatul este transformat în PEP odată cu consumul de ATP. CO2 eliberat în reacție difuzează în cloroplaste, iar PEP difuzează înapoi în celulele mezofile. La plantele de acest tip, consumul de ATP pentru pomparea CO2 în celulele învelișului este asociat în principal cu consumul de ATP de către PEP carboxikinaza. Mitocondriile furnizează acestei reacții cantitatea necesară de ATP, oxidând malatul cu participarea enzimei NAD-malik . Sursa de malat, ca și în cazul tipului NADP-malat dehidrogenază, sunt celulele mezofile. Astfel, în metabolismul de tip C4-PEP-carboxikinaza, doar o mică parte din CO2 este eliberată în mitocondrii, iar cea mai mare parte este eliberată în citosol [28] .

Regulamentul

Fotosinteza C4 este reglată de trei enzime principale, fiecare dintre ele activată de lumină, astfel încât calea C4 este activă exclusiv în timpul zilei.

PEP carboxilaza este reglată în două moduri: prin fosforilare și alosteric. Principalii inhibitori alosterici ai PEP carboxilazei sunt acizii carboxilici precum malatul și aspartatul [29] [30] . Deoarece malatul se formează în următoarea etapă a ciclurilor CAM și C4 , imediat după ce PEP carboxilaza catalizează condensarea CO2 și PEP la oxalacetat, se formează un feedback. Atât aspartatul cât și oxalacetatul sunt ușor de transformat unul în celălalt prin mecanismul de transaminare ; astfel, concentrațiile mari de aspartat refac inhibarea PEP carboxilazei.

Principalii activatori alosterici ai PEP carboxilazei în plante sunt trioză fosfați [31] și fructoză 1,6 bifosfat [32] . Ambele molecule sunt indicatori ai glicolizei active și semnalează necesitatea producției de oxalacetat pentru a crește fluxul de materie prin ciclul acidului citric . În plus, o creștere a glicolizei înseamnă un aport crescut de PEP și, prin urmare, mai mult acceptor pentru fixarea și transportul CO 2 către ciclul Calvin.

Când frunza este în întuneric, activitatea PEP carboxilază este scăzută. În acest caz, afinitatea enzimei pentru substrat, PEP, este foarte scăzută; procesul este inhibat si de concentratii scazute de malat. Prin urmare, în întuneric, enzima din frunză este practic inactivă. Când frunza este iluminată într-un mod necunoscut , este activată PEP carboxilază kinaza , care fosforilează gruparea hidroxil a reziduului de serină din proteina PEP carboxilază. PEP-carboxilaz kinaza este rapid degradată, astfel încât cantitatea de enzimă din celulă este determinată de intensitatea transcripției genei. PEP carboxilaza poate fi din nou inactivată dacă gruparea fosfat este îndepărtată de o fosfatază specifică. Enzima activată (fosforilată) este de asemenea inhibată de malat, dar în acest caz sunt necesare concentrații mai mari de malat pentru a obține efectul. Atât kinaza cât și fosfataza sunt reglate la nivelul transcripției . Există, de asemenea, o opinie că malatul oferă feedback în acest proces, reducând nivelul expresiei kinazei și crescând expresia fosfatazei [30] .

Piruvat fosfat dikinaza (PPDC) este, de asemenea, o enzimă dependentă de lumină. Este inactivat în întuneric prin fosforilare la un reziduu de treonină. Această reacție este efectuată de o proteină bifuncțională neobișnuită de reglare a PPDK (PPDK-RP sau PDRP). Posedă simultan activitate kinazică și fosfatază. Fosforilarea este destul de neobișnuită, deoarece ADP este folosit ca donor de grup fosfat , mai degrabă decât ATP . Reacția de defosforilare este, de asemenea, neobișnuită: în locul unei molecule de apă, PFRP transferă gruparea fosfat scindată la fosfatul anorganic liber (F n ) cu formarea de pirofosfat (PP n ). Activitatea PDRP depinde de nivelul de ADP din stroma cloroplastelor. ADP este un substrat pentru activitatea kinazei și, în același timp, un puternic inhibitor competitiv al activității fosfatazei. În întuneric, nivelul de ADP crește semnificativ, drept urmare activitatea fosfatazei este suprimată. În lumină, datorită fotofosforilării , concentrația de ADP este redusă brusc, nu există substrat pentru reacția kinazei și reacția fosfatazei nu mai este suprimată. Ca rezultat, PDRP scindează fosfatul din piruvat fosfat dikinaza și îl activează [33] .

NADP-malat depadrogenaza este activată de lumină datorită activității sistemului ferredoxină-tioredoxină. În timpul reacțiilor luminoase ale fotosintezei, energia luminii alimentează transportul electronilor din apă la ferredoxină . Enzima ferredoxin-tioredoxin-reductază utilizează ferredoxină redusă pentru a reduce legătura disulfură a tioredoxinei de la disulfură la ditiol. Tioredoxina redusă restabilește legătura disulfură cisteină-cisteină în NADP-malat depadrogenază, care transformă enzima în forma sa activă [28] .

Discriminarea izotopilor

O metodă convenabilă de identificare a plantelor C 4 se bazează pe determinarea raportului izotopilor de carbon 13 C / 12 C. Metoda se bazează pe faptul că plantele absorb izotopii naturali de carbon în cantități diferite în timpul fotosintezei (CO 2 atmosferic conține 98,89% 12 C şi 1,11% 13 C). În general, plantele preferă 12 CO 2 , absorb 13 CO 2 într-o măsură mai mică și chiar mai puțin 14 CO 2 . Fracționarea 13CO2 este mai pronunțată cu Rubisco , deoarece reacția catalizată de această enzimă este mai lentă, iar izotopul 12CO2 mai ușor este fixat de enzimă mult mai ușor decât 13CO2 cu difuzie lentă . Carboxilaza PEP mai rapidă nu face distincție între izotopi și, deoarece în plantele C 4 Rubisco implementează aproape tot CO 2 fixat anterior de PEP carboxilază , procentul de 13 C în instalația C 4 corespunde produsului reacției PEP carboxilază, în timp ce în C 3 -planta este determinată de raportul de izotopi caracteristici lui Rubisco. În consecință, plantele C 4 conțin un procent relativ mai mare de 13 C. Carbohidrații izolați din plantele C 4 sunt mai grei decât zaharurile din plantele C 3 [21] . Raportul 13 C/ 12 C este determinat prin metode spectrometrice de masă și este exprimat prin valoarea lui δ 13 C , care este abaterea compoziției izotopice a probei de testat ( 13 C/ 12 C) arr de la compoziția izotopică a standard ( 13 C/ 12 C) st . Standardul (PDB sau standardul Chicago) este raportul dintre izotopii din calcit dintr-o fosilă Belemnitella americana din Cretacic ; δ 13 C în proba de testat este de obicei exprimat în ppm după cum urmează [34] :

Cu cât valoarea lui δ 13 C este mai negativă, cu atât conținutul de izotop 13 C este mai mic. La plantele C 4 , valoarea lui δ 13 C este de aproximativ −14 ‰, la plantele C 3 este de aproximativ −28 ‰. Deoarece trestia de zahăr este o plantă C4, iar sfecla de zahăr  este o plantă C3 , originea zaharozei poate fi determinată prin spectrometrie de masă din conținutul izotopului 13C . În acest fel, de exemplu, se poate distinge romul real (facut din trestie de zahăr) de romul amestecat (cu adaos de zahăr din sfeclă) [21] .

Forme speciale ale fotosintezei C 4

C 4 fotosinteză fără anatomie Kranz

Deși majoritatea plantelor C 4 au o anatomie Kranz, există câteva specii care efectuează ciclul C 4 fără separare în celule de teacă și mezofilă. Aceste patru plante aparțin subfamiliei ierbii : Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici și Bienertia kavirense . Ele cresc în deșert, regiunile saline din Orientul Mijlociu : B. sinuspersici în diferite țări din Golful Persic , B. cycloptera în Turcia , Afganistan și Iran , B. kavirense în deșertul de sare iranian ( Dasht-Kevir ) și S. .aralocaspica lângă saline din Asia Centrală . Ele sunt caracterizate printr-un mecanism unic C4 de injectare a CO2 într - o singură celulă [35] [36] [37] [38] . Toate plantele de mai sus aparțin tipului biochimic NAD-MDH [39] .

Deși structura citologică diferă între cele două genuri, principiul de bază în ambele cazuri este utilizarea de vacuole mari pentru a împărți celula în două compartimente. S. aralocaspica are celule de parenchim palisat foarte lung , împărțite în două compartimente printr-o vacuola mare care ocupă aproape tot spațiul celulei. Parenchimul este situat într-un singur strat și este mai dens împachetat pe partea exterioară a frunzei, dar mai liber pe interior. În regiunea cea mai apropiată de epiderma frunzei (distal), se află cloroplaste cu un conținut scăzut de gran și fără Rubisco, aici PEP este sintetizat din piruvat folosind enzima piruvat fosfat dikinaza. În regiunea interioară (proximală), există cloroplaste granale obișnuite și mitocondrii, aici există Rubisco și funcționează ciclul Calvin [39] .

Reprezentanții genului Bienertia au o structură diferită. Parenchimul frunzei este situat în două sau trei straturi. Cea mai mare parte a celulei este umplută cu vacuole și este împărțită într-o bandă citosolică subțire la periferie și un compartiment central neobișnuit cu un număr mare de cloroplaste în mijloc. Aici se observă un anumit analog al anatomiei Kranz, la periferie există cloroplaste mari cu un număr redus de grana și un set incomplet de enzime ale ciclului Calvin, unde PEP este regenerat, iar în centru există o acumulare de jumătate. de mărimea cloroplastelor cu grana normală și Rubisco activ, unde se desfășoară ciclul Calvin. Împreună cu aceste cloroplaste, mitocondriile și peroxizomii sunt localizați în centru [39] .

În ambele cazuri, actina și citoscheletul microtubulilor sunt responsabile de distribuția celor două tipuri de cloroplaste în întreaga celulă. De asemenea, în timpul fotosintezei C 4 unicelulare , PEP carboxilaza nu se separă, este distribuită uniform în întreaga celulă. În acest sens, se pune întrebarea cu privire la posibilul mecanism de inhibare a acestuia la locul Rubisco pentru a evita refixarea CO 2 eliberat [39] .

Alte exemple de fotosinteză C 4 fără anatomie Kranz includ macroalgele verzi marine Udotea flabellum [40] și diatomea unicelulară Thalassiosira weissflogii [ [41] .

Facultativ C 4 fotosinteza

Hydrilla verticillata este o plantă cu flori  scufundată în apă dulcecare se adună în covoare mari sub suprafața apei în timpul verii. În condiții de temperatură ridicată, CO2 scăzutși O2 ridicatplanta trece de la fotosinteza C3 la C4 . Deoarece Hydrilla verticillata nu are o anatomie frantz, întregul proces are loc într-o singură celulă. Fotosinteza se desfășoară de-a lungul căii biochimice NADP-MDG; în citoplasmă, este indusă sinteza PEP carboxilază, precum și o serie de alte proteine, cum ar fi enzima malică, PPDK și aminotransferaze. Principala enzimă de decarboxilare, NADP-malik-enzima , este localizată în cloroplaste; acolo acționează și piruvat fosfat dikinaza, care regenerează PEP [42] .

Un alt exemplu de comutare între metabolismul C 3 și C 4 este rogozul fără frunze Eleocharis viviparous , care poate crește atât scufundat, cât și pe uscat. Frunzele acestei plante sunt complet reduse, iar tulpinile preiau funcția de fotosinteză. Când crește sub apă, fotosintetizează de-a lungul căii C3 , dar pe uscat trece la metabolismul C4 odată cu formarea anatomiei Kranz - acest proces este controlat de acidul abscisic . În acest caz, chiar și lăstarii simpli care se află deasupra suprafeței apei pot trece la C 4 [42] .

Combinație de C 4 și CAM

Metabolismul asemănător Crassula ( fotosinteză CAM ) implică unele dintre enzimele de fotosinteză C4 necesare pentru pomparea și concentrarea CO2 . Totuși, în cazul instalațiilor CAM, fixarea preliminară și finală a CO2 sunt separate nu în spațiu, ci în timp. Cu toate acestea, calea CAM și fotosinteza C3 clasică pot funcționa în paralel în timpul zilei în plantele CAM obligatorii . S-au găsit chiar specii de plante CAM facultative (C3 - CAM) care trec de la metabolismul C3- la CAM numai în condiții de secetă sau salinitate. În acest caz, fotosinteza C3- și CAM pot avea loc în interiorul unei singure celule .

Există foarte puține exemple în care metabolismul CAM și C4 are loc în aceeași plantă. Majoritatea plantelor C4 sunt cereale care nu prezintă niciodată fotosinteză CAM, la fel cum plantele tipice CAM, cum ar fi orhideele și bromeliadele , nu prezintă fotosinteză C4 pură . Doar câteva specii de plante purslane pot folosi ambele căi, acestea includ Portulaca grandiflora și Portulaca mundula [43] . La aceste plante, fotosinteza CAM are loc în celulele interioare pline cu sevă ale tulpinii și frunzelor, unde este stocată apa, în timp ce fotosinteza C4 are loc în celulele exterioare ale frunzei. Astfel, chiar și la aceste plante, ambele căi nu funcționează în aceeași celulă, ceea ce implică faptul că fotosinteza CAM și C4 sunt incompatibile [44] .

Mai multe motive sunt date ca explicație. De exemplu, ar fi dificil să reglați ambele căi din cauza asemănărilor lor biochimice. În plus, fiecare dintre ele se bazează pe o structură anatomică și mecanisme de transport diferite, care sunt importante pentru funcția corespunzătoare, dar nu pot fi combinate într-o singură celulă. Și, în sfârșit, două moduri simultane de concentrare a CO 2 nu oferă un avantaj ecologic.

Forme de tranziție C 3 -C 4

Un număr de plante C 3 au trăsături morfologice tipice plantelor C 4 , cum ar fi organizarea anatomică a frunzelor cu împărțirea parenchimului în mezofilă și învelișul mănunchiului conducător, unde pot concentra dioxidul de carbon. În plus, valoarea punctului lor de compensare a dioxidului de carbon este între cele ale plantelor C 3 și C 4 . În același timp, mecanismul de concentrare a CO2 pe care îl folosesc este complet necaracteristic plantelor C4 [45] .

Datorită asemănării lor anatomice, astfel de plante au fost numite în mod eronat forme de tranziție C 3 -C 4 sau „hibrizi C 3 -C 4 ”, deși o astfel de denumire nu este în principiu corectă din cauza unei biochimie diferite a mecanismului de concentrare a CO 2 . 46] .

Mecanismul de concentrare al acestor plante se bazează pe așa-numita fotosinteză C2 , folosind enzime de fotorespirație . Dacă Rubisco folosește oxigen în loc de dioxid de carbon ca substrat, se formează 2-fosfoglicolat , care este reciclat prin procesul de fotorespirație. În peroxizomi , glicolatul este transformat în glicină , două molecule de glicină sunt condensate pentru a forma serină și CO2 folosind complexul glicină decarboxilază (GDC) . La plantele de tranziție C3 - C4 , HDA activ este localizat doar în celulele tecii fasciculului, astfel încât glicina transportată din mezofilă este decarboxilată acolo și îmbogățește celulele cu CO2 . În celulele mezofile sunt exprimate și proteinele HDK, dar aici nu este activă, deoarece una sau mai multe subunități exprimate conțin mutații. Datorită navetei glicină-serină și transportului compușilor C2 , această formă de metabolism este uneori denumită „ fotosinteză C2” . Avantajul unui astfel de mecanism de transfer este că CO2 nu este eliberat în fiecare celulă separat, ci este concentrat în interiorul celulelor învelișului. Ca urmare, șansa de recaptare a dioxidului de carbon este semnificativ crescută, condițiile de lucru Rubisco sunt îmbunătățite, ceea ce înseamnă că fotorespirația și costurile energetice asociate sunt reduse.

Un mecanism similar care vizează reducerea fotorespirației a fost găsit în cel puțin următoarele opt familii de plante superioare: Aizoaceae , Poaceae , Boraginaceae , Brassicaceae , Asteraceae , Amaranthaceae , Chenopodiaceae și Cleomaceae [47] . La unele plante din genul Flaveria ( Asteraceae ), naveta glicină funcționează împreună cu fotosinteza C 4 normală [47] .

Ecologie

Conform celor mai recente date, fotosinteza C 4 a avut loc independent de cel puțin 65 de ori în 19 familii diferite și este un exemplu de neegalat de evoluție convergentă [48] [49] . În multe genuri se găsesc atât speciile C 3 cât și C 4 .

C 4 -plantele reprezintă 5% din biomasa totală a plantelor și 3% din numărul total de specii de plante [50] [51] . Ei locuiesc doar 17% din suprafața Pământului, dar realizează aproximativ 30% din fotosinteza terestră [52] . În total, sunt cunoscute aproximativ 8100 de specii [53] care utilizează calea de fixare a carbonului C 4 , toate aparținând plantelor cu flori . Dintre dicotiledonate , doar 4,5% din toate plantele folosesc această cale, iar dintre monocotiledonate  , 40%. În ciuda acestui fapt, în clada monocotiledonelor, plantele C4 apar în doar trei familii, în timp ce în dicotiledonee apar în 16 familii. Cel mai numeros grup de plante C 4 dintre monocotiledonei este, fără îndoială, gramineele; 46% din toate ierburile folosesc fotosinteza C4 , ceea ce corespunde la 60% din toate speciile de plante C4 . Această grupă include culturi precum porumbul , trestia de zahăr , meiul și sorgul [54] [55] . În clada dicotiledoneelor, numărul maxim de specii C 4 se încadrează în ordinul Caryophyllales . Dintre toate familiile de Caryophyllales , familia Chenopodiaceae este cea mai bogată în acest sens , în care 550 din 1400 de specii utilizează fotosinteza C4 . Aproximativ 250 din 1000 de specii de Amaranthaceae strâns înrudite folosesc, de asemenea, fotosinteza C 4 [50] [56] .

Majoritatea plantelor C 4 cresc la tropice și subtropice sub 45° latitudine în condiții de temperatură ridicată, lipsă de apă și multă lumină solară. În astfel de condiții climatice pot concura cu succes cu plantele C 3 datorită absenței fotorespirației. Cu toate acestea, acest lucru nu înseamnă dominanța metabolismului C4 în condiții aride și calde. Deci, în sud-estul Karakum , au fost găsite doar patru specii de plante C 4 [57] . Vorbind despre locurile aride și calde, trebuie menționat că speciile C 4 cresc în condiții moderat aride , când este disponibilă apă, dar nu este întotdeauna suficientă. În condiții extra-aride predomină plantele CAM [58] .

O analiză a florei Americii de Nord a arătat că în California, plantele C 4 reprezintă 4,38% din toate speciile, iar printre cereale - 82%, în timp ce în regiunea Marilor Lacuri și Quebec  - doar 0,17% din toate speciile și 12% dintre cereale. În pădurile tropicale tropicale speciile C 4 sunt practic absente [57] . În Valea Morții din California, 70% din toate speciile în creștere sunt plante C4 [ 58] . Ele predomină și în stepele și savanele sudice . Speciile C 4 reprezintă mai mult de două treimi din toate speciile de ierburi sub 30° latitudine, în timp ce peste 50° latitudinea C 3 predomină ierburile. La o latitudine de 35-38° flora este la fel de bogată în specii C 3 și C 4 [59] .

În climatul temperat , speciile C 4 sunt active în principal la sfârșitul primăverii și vara. Speciile C 3 , pe de altă parte, sunt active pe tot parcursul anului. În habitatele cu ierni severe, speciile C 3 încep de obicei să crească cu câteva săptămâni mai devreme decât speciile C 4 .

De regulă, ierburile C 4 se găsesc rar în regiunile reci, de exemplu, în zona boreală între 50 și 65 de grade latitudine sau la altitudine mare. Excepție este zona de tundra alpină fără copaci, cu clima sa uscată. În plus, planta C 4 Orinus thoroldii a fost găsită în Tibet crescând la o altitudine de 5200 de metri. În general, nu intră în regiunile polare și subpolare (dincolo de o latitudine de 65°) [59] .

Multe plante C 4 sunt rezistente la frig, sute de plante perene C 4 sunt capabile să supraviețuiască înghețului până la -20 °C în repaus. Ei prosperă chiar și în climatele temperate și reci, cum ar fi coasta de sud a Noii Zeelande sau mlaștinile de pe coasta atlantică a Canadei și Regatului Unit. Arbuștii cu fotosinteză C 4 cresc în condiții reci și aride, de exemplu, specii din genul Atriplex , care pot vegeta încă din aprilie, în prezența zăpezii și a temperaturilor negative. Există mai ales multe astfel de plante în tundra alpină, unde se găsesc din abundență la o altitudine de peste 3500 sau chiar 4800 de metri, așa cum se întâmplă în Anzi . Când cresc la altitudini de peste 3500 de metri, speciile de munte C 4 sunt capabile să tolereze înghețurile nocturne cu temperaturi negative și zăpadă ocazională, care pot apărea aici chiar și în mijlocul verii [59] .

Analiza arată că astfel de specii de munte C4 cresc în anumite puncte, adesea pe versanții sud-est dintre stânci, unde nu bate vânt, iar lumina intensă a soarelui în timpul zilei poate încălzi frunza cu 10-25 ° C peste temperatura aerului, astfel încât fotosinteza se desfășoară la o temperatură de 25-35 ° C. Creșterea temperaturii frunzelor în timpul zilei este o condiție prealabilă pentru competiția de succes a unor astfel de plante alpine cu speciile C 3 [59] .

Factori abiotici

Fotosinteza depinde de o serie de factori abiotici care se influențează reciproc. Unul dintre acești factori este concentrația de CO2 , care este fixată în timpul fotosintezei. Presupunând că cantitatea de lumină este din abundență și nu este în sine un factor limitativ, se poate observa că va exista o creștere a ratei de fotosinteză odată cu creșterea concentrației de CO 2 în mediu. Acest proces este limitat - rata fotosintezei ajunge la saturație, iar la concentrații suficient de mari poate chiar să scadă. Pe de altă parte, atunci când concentrația de dioxid de carbon este prea scăzută, fixarea acestuia în timpul fotosintezei este echilibrată de procesele de fotorespirație și respirație . Punctul în care ambele procese sunt în echilibru se numește punctul de compensare a CO 2 .

Plantele C 4 au un mecanism eficient de asimilare a CO 2 prin enzima PEP carboxilază și fotorespirație slabă, astfel încât punctul lor de compensare a CO 2 tinde spre aproape zero (< 0,001 procente în volum CO 2 [60] ). După cum se poate observa din grafic, rata fotosintezei la plantele C 4 la CO 2 scăzut crește mult mai repede decât cea a C 3 , prin urmare, la concentrații scăzute de dioxid de carbon, plantele C 4 au întotdeauna un avantaj competitiv. Pentru majoritatea centralelor cu C3 superioare, punctul de compensare a CO2 este la concentrații destul de ridicate și se ridică la 0,005–0,015% CO2 [61] în aerul ambiant.

Pe de altă parte, viteza de fotosinteză a plantelor C 4 atinge un platou și încetează să crească atunci când conținutul de CO 2 este puțin mai mare decât concentrația sa obișnuită în aer, ceea ce este asociat cu saturația completă a enzimei PEP carboxilază. La plantele C3 , viteza fotosintezei continuă să crească chiar și după o creștere de două ori a conținutului de CO2 față de normă. Saturarea fotosintezei în ele se realizează la aproximativ 0,05-0,10% CO 2 [60] . În acest sens, a fost exprimată în repetate rânduri opinia că o creștere a emisiilor antropice de CO 2 schimbă echilibrul ecologic în favoarea plantelor C 3 [53] .

După cum sa menționat deja, datorită injectării de dioxid de carbon C 4 -plantele pot menține stomatele într-o poziție mai închisă și pot economisi apă în mod semnificativ. Pierderea de apă pentru transpirație la plantele C 4 este de 250–350 g H 2 O cu o creștere a greutății uscate a plantei cu 1 g, iar în C 3  este de 450–950 g [25] .

La plantele C 4 , punctul de compensare a luminii este mult mai mare decât la plantele C 3 , ele necesită mult mai multă lumină pentru a exista și a crește pe deplin. Cu toate acestea, în condiții de iluminare ridicată, acestea depășesc cu mult plantele C3 în ceea ce privește intensitatea fotosintezei și rata de creștere [62] . În condiții naturale, plantele C 4 nu ating saturația luminii, iar în zilele senine folosesc lumina complet chiar și la prânz, cu toate acestea, punctul ridicat de compensare a luminii impune restricții asupra creșterii lor în condiții de lumină slabă, adică creșterea lor este limitată de lumină și numai atunci când lipsa severă de apă îi determină să-și închidă stomatele și, prin urmare, să-și reducă aportul de dioxid de carbon, creșterea lor este limitată de concentrația de CO 2 [63] .

Se știe că activitatea mecanismului de concentrare al plantelor C 4 necesită cheltuieli suplimentare de energie sub formă de ATP și NADPH : 3 molecule de ATP și 2 molecule de NADPH per moleculă de CO 2 pentru calea C 3 și 5 molecule de ATP și 2 molecule de NADPH în cazul C 4 - cale. Oricum ar fi, costurile sunt plătite, deoarece la concentrații mari de CO2 la locul de carboxilare, reacția oxigenazei este în mare măsură suprimată, iar pierderile de energie în fotorespirație sunt reduse semnificativ. Prin urmare, metabolismul C 4 nu necesită neapărat cheltuieli mari de energie; de fapt, la temperaturi ridicate, fotosinteza C 4 este mai favorabilă din punct de vedere energetic decât fotosinteza C 3 , așa cum demonstrează graficul dependenței de temperatură a fotosintezei. Motivul pentru aceasta este că, deoarece conținutul de oxigen din atmosferă este mult mai mare decât conținutul de dioxid de carbon, activitatea oxigenazei Rubisco crește mai puternic odată cu creșterea temperaturii decât activitatea carboxilază. Prin urmare, într-un climat cald, plantele C4 , care nu numai că au o nevoie redusă de alimentare cu apă, ci și suprimă fotorespirația, au un avantaj semnificativ față de plantele C3 [ 64] .

Pentru majoritatea plantelor C 3 din zona climatică temperată, temperatura optimă pentru fotosinteză scade la 25–30 °C. La plantele cu metabolism C4 și CAM, temperatura optimă scade la 30–35°C [61] .

În plus, metabolismul C4 oferă plantelor o utilizare mai eficientă a azotului. Datorită prezenței unui mecanism de concentrare, acestea necesită semnificativ mai puțin Rubisco decât plantele C 3 , care compensează concentrația scăzută de CO 2 la locul de carboxilare cu un conținut ridicat de Rubisco în cloroplaste. Se estimează că o plantă C 4 are nevoie de aproximativ 13-20% din cantitatea de plantă Rubisco C 3 pentru a realiza aceeași rată de fotosinteză. Azotul liber, care nu este consumat de Rubisco, este utilizat pentru sinteza proteinelor lumen și a proteinelor solubile în apă [65] . Sa calculat că eficiența utilizării azotului pe suprafață de frunze este mai mare pentru plantele C 4 decât pentru C 3 . Acest lucru, însă, nu înseamnă că conțin mai puțin azot sau că cresc în soluri sărace în azot. De exemplu, ierburile C 4 folosite pentru semănat gazon sunt foarte solicitante cu privire la disponibilitatea nutrienților în sol, deoarece au evoluat în condiții în care nutrienții erau abundenți [66] .

Limitarea formelor de viață

Cu câteva excepții, toate plantele C4 sunt reprezentate de ierburi și arbuști - nu există copaci printre ele. În locurile de creștere predominantă a plantelor C 4 nu se formează păduri și se formează un peisaj complet diferit. O excepție sunt reprezentanții genului Euphorbia , endemic în Insulele Hawaii , atingând o înălțime de 6 până la 10 metri. Euphorbia herbstii  este un copac tolerant la umbră din Oahu care crește la umbra altor copaci; Euphorbia olowaluena crește în pădurile uscate de pe insula Hawaii . Alte două specii care cresc în Hawaii, E. remyi și E. rockii , pot deveni, de asemenea, copaci mici de până la 4 metri înălțime. O altă excepție de la paradigma absenței arborilor printre plantele C 4 este Haloxylon ammodendron saxaul care crește în Kazahstan , ale cărui exemplare vechi pot crește până la 10-12 metri și pot forma un trunchi central dominant. Haloxylon ammodendron formează aglomerații dense de-a lungul râurilor din Asia Centrală, uneori denumite păduri în sensul larg al cuvântului; totuși, aceste „păduri” seamănă mai mult cu tufișuri înalte și nu sunt păduri tipice, ca în zonele cu umiditate moderată, unde copacii pot crește peste 20 de metri înălțime [67]

Absența, cu câteva excepții, a căii C 4 în copaci , precum și reprezentarea scăzută a plantelor C 4 în tufăr , a fost mult timp subiect de discuție. Se emite adesea ipoteza că, din cauza cerințelor crescute de energie, fotosinteza C4 este ineficientă în condiții de lumină scăzută. Deși datele recente arată că plantele C 4 sunt într-adevăr oarecum mai puțin adaptate la umbrire decât speciile C 3 , această diferență nu este semnificativă și nu explică de ce copacii C 4 nu s-au putut forma în zone mai deschise. Din poziția evoluției, fiziologiei și ecologiei sunt prezentate diverse explicații, dar până acum nu există un răspuns clar la această întrebare [67] .

Comparația caracteristicilor plantelor C 3 -, C 4 - și CAM

Comparația caracteristicilor plantelor C 3 -, C 4 - și CAM [68] [69]
Caracteristică C3 _ C4 _ CAM
Viteza de transpirație ml (H 2 O) per g (C) 450–900 250–350 18-100 (noapte) 150-600 (zi)
Eficiența utilizării apei (g masă uscată/g pierdere de apă) 1.05–2.22 2.85–4.00 8,0–55,0
Viteza maximă de fotosinteză (µmol CO 2 / suprafața frunzei m 2 s) 20–40 30–60 5-12 (în lumină) 6-10 (în întuneric)
Temperatura optima 15-25°C 30-47°C 35°C
Creșterea substanței uscate (tone/ha an) 10–25 40–80 6–10
5-13C _ _ de la -32 la -20 ‰ de la -17 la -9 ‰ -17 până la -9‰ (secetă) -32 până la -20‰ (aprovizionare bună cu apă)

Importanța economică

Dintre plantele cultivate, speciile C 4 ( porumb , sorg , unele tipuri de mei , trestie de zahăr ) sunt mai importante decât în ​​rândul plantelor sălbatice, productivitatea acestora este de la 33% (ținând cont de reziduurile care nu sunt folosite în scopul propus, cum ar fi cerealele). paiele, tulpinile și frunzele culturilor rădăcinoase) până la 38% din productivitatea totală a principalelor culturi agricole [70] . De asemenea, aceste plante au rate de creștere mai mari. În condiții optime de irigare și fertilizare, culturile de porumb și trestie de zahăr sunt cele mai productive dintre agrocenozele cunoscute [71] . Plantele C 4 includ, de asemenea, unele dintre cele mai rezistente buruieni, inclusiv 8 din cele 10 cele mai proaste buruieni, cum ar fi meiul de porc și iarba de curte [72] .

Plantele C 4 pot fi, de asemenea, folosite pentru a produce biocombustibili , cum ar fi porumbul în SUA sau trestia de zahăr în Brazilia. Ca alternativă, cerealele C 4 tolerante la frig, cum ar fi meiul, sunt de asemenea luate în considerare pentru producția de etanol celulozic . De exemplu, randamentul cerealelor rezistente la frig din genul Miscanthus este de 15-29 de tone de substanță uscată la hectar pe an [65] .

Una dintre problemele asociate cu creșterea populației mondiale este epuizarea rezervelor de alimente, mai ales că cantitatea de teren arabil disponibil pentru cultivare este în continuă scădere. O modalitate de a crește randamentele este utilizarea fotosintezei C4 . Cea mai simplă abordare posibilă este schimbarea speciilor de C 4 sălbatice, necultivate , pentru a crea o nouă cultură agricolă pe baza lor. De exemplu, o plantă cultivată asemănătoare orezului ar putea fi dezvoltată din mei de pui prin metode de reproducere [73] .

O abordare alternativă este introducerea căii C 4 în plantele de cultură C 3 existente prin inginerie genetică. Ca principalii candidați pentru o astfel de transformare , sunt luate în considerare orezul , care servește drept cultură de cereale pentru jumătate din glob, și soia , capabilă de fixare simbiotică a azotului. Pentru a lucra în această direcție, a fost asamblat un mare proiect internațional, organizat pe baza Institutului Internațional pentru Cercetarea Orezului din Filipine , numit Proiectul C 4 Rice, care include 12 laboratoare din opt țări. În decembrie 2015, proiectul a anunțat crearea unui soi de orez cu o formă rudimentară de fotosinteză C4. Toate enzimele majore ale căii C4 au fost încorporate în celulele acestui soi, deși plantele rezultate se bazează încă în cea mai mare parte pe fotosinteza C3 . Cu toate acestea, acest rezultat a arătat posibilitatea fundamentală a apariției ciclului C 4 în orez [74] .

Până în prezent, toate încercările de a începe ciclul C4 într-o singură celulă prin simpla introducere a enzimelor adecvate fie au eșuat, fie s-au dovedit a fi extrem de ineficiente. Motivul multor eșecuri timpurii a fost absența în plantele transformate a proteinelor-regulatoare descrise mai sus ai principalelor enzime ale metabolismului C4, care ar asigura ajustarea acestora în conformitate cu nivelul de iluminare și starea energetică a celulei, ca precum și secvențele genetice reglatoare necesare pentru exprimarea corectă a proteinelor cheie. Un alt obstacol serios este absența într-o astfel de schemă a oricăror bariere împotriva fluxului de CO2 din celulă. Soluția cea mai evidentă ar fi crearea unei anatomii Kranz cu drepturi depline, totuși, în momentul de față, genele responsabile de dezvoltarea unei astfel de structuri rămân necunoscute, iar căutarea lor rămâne o prioritate [73] .

Evoluție

Conform datelor geologice moderne, C 4 -fotosinteza a apărut în Oligocen la aproximativ 30 de milioane de ani î.Hr. [48] . Această perioadă se caracterizează printr-o scădere a temperaturii și a concentrației de dioxid de carbon (de la 1000 ppm (părți per milion) la aproximativ 300 ppm). În plus, concentrația atmosferică de O 2 a crescut de la 18% la 21%. S-au dezvoltat condiții extrem de nefavorabile pentru C 3 -fotosinteză, care au contribuit la intensitatea ridicată a fotorespirației. Se presupune că disponibilitatea scăzută a CO 2 a fost motivul pentru începutul selecției plantelor cu mecanisme de pompare, ceea ce a dus în cele din urmă la apariția căilor C 4 și CAM de tip modern. În plus, clima de atunci a devenit mai aridă, au apărut spații deschise cu iluminare ridicată ( stepe , deșerturi , prerii , pampas , savane ). A crescut, de asemenea, sezonalitatea climei și frecvența incendiilor, ceea ce probabil a jucat un rol semnificativ în selecția speciilor C 4 și CAM [75] .

O scădere a concentrației de CO 2 este considerată un declanșator evolutiv important și o condiție prealabilă generală pentru formarea plantelor C 4 , dar nu neapărat cea principală. Deoarece fotosinteza C 4 a evoluat peste 30 de milioane de ani de la prima sa apariție, factorii locali au jucat, fără îndoială, un rol important. Există șase centre globale care sunt considerate a fi nucleul pentru multe eudicotile C 4 și unele cereale: America de Nord , America de Sud , Africa de Sud , Africa de Est și Arabia , Asia Centrală și Australia . Acestea sunt regiuni calde și uscate, cu un climat temperat arid și cu precipitații regulate în timpul verii. Solurile sărate, nisipoase sau uscate au favorizat apariția și răspândirea plantelor C4, iar nivelurile ridicate de insolație au fost un alt factor favorabil. Cu aproximativ 23 de milioane de ani în urmă, plantele C4 erau deja răspândite în Africa, America și Asia de Sud. Răspândirea s-a produs treptat, mai ales la latitudinile joase și mijlocii [49] .

Acest tip de fotosinteză a căpătat semnificație globală, ecologică, numai după distribuția largă a cerealelor C 4 și extinderea influenței plantelor C 4 în ecosistemele de luncă și savane . Acest lucru s-a întâmplat la sfârșitul Miocenului și începutul Pliocenului în urmă cu aproximativ 2-8 milioane de ani. Rămâne discutabil dacă scăderea concentrației de CO 2 în atmosferă a fost un factor comun global pentru o astfel de răspândire (cel puțin este o condiție prealabilă importantă pentru aceasta). Schimbările climatice, apariția marilor ierbivore și o creștere a frecvenței incendiilor de pădure [76] ar putea servi drept alte motive .

Etape de formare a metabolismului C 4

Din punct de vedere evolutiv, transformarea plantelor C 3 în C 4  este un proces destul de simplu: toate elementele structurale și enzimele necesare sunt deja prezente în plantele C 3 . De exemplu, enzimele PEP-carboxilază și cloroplast NADP-malat dehidrogenază sunt prezente în mod normal în celulele de gardă ale plantelor C3 , unde asigură sinteza ionilor de malat necesari deschiderii fisurii stomatice . În mod similar, toate plantele posedă izoforme ale enzimei malik , care se află în citosol , cloroplaste sau mitocondrii și oferă în mod normal căi metabolice anaplerotice.

Gruparea puternică a speciilor C 4 în cadrul anumitor grupuri, de exemplu, clada PACMAD , în care fotosinteza C 4 a avut loc de aproximativ 18 ori [49] , indică faptul că nu toate plantele C 3 sunt la fel de potrivite pentru apariția fotosintezei C 4 și că sunt necesare preadaptări favorabile pentru aceasta .

În prezent, procesul de formare a metabolismului C4 este următorul: în prima etapă, a existat o acumulare de preadaptări favorabile, cum ar fi un număr mare de vene în frunză, precum și dublarea la nivelul genomului, ceea ce a dus la apariţia unor copii ale genelor necesare căii C4. În viitor, aceste copii au promovat specializarea corespunzătoare. În a doua etapă, a avut loc formarea secvențială a anatomiei protocranz: celulele tecii au crescut în dimensiune, numărul de organele din ele a crescut, iar mitocondriile și cloroplastele s-au deplasat și s-au grupat. Se presupune că astfel de transformări ar putea fi benefice plantei, deoarece au dus la apariția unei navete de glicină unicelulară care a permis plantei să elibereze CO2 din metaboliții fotorespiratori în imediata apropiere a cloroplastelor. Plante similare se găsesc în natură, punctul lor de compensare a CO2 este cu 5-15% mai mic decât plantele tipice de C3 . La a treia etapă, a avut loc o fotosinteză C2 cu drepturi depline : numărul de celule mezofile a scăzut în raport cu celulele tecii fasciculului, iar inactivarea HDA a avut loc în celulele mezofile. În a patra etapă, pe baza acestor plante a apărut o fotosinteză C4 cu drepturi depline . Ipoteza despre apariția speciilor C 4 din formele de tranziție C 3 -C 4 a apărut, în special, pe baza faptului că în unele dintre acestea din urmă activitatea PEP-carboxilazei, PPDK și NADP-ME este de 2-5 ori mai mare decât cel al C 3 - tipuri. În etapa finală, a cincea, a avut loc optimizarea și reglarea fină a noului mecanism de concentrare pentru cea mai eficientă acțiune, ceea ce a dus în cele din urmă la apariția plantelor C 4 cu drepturi depline . Ar fi trebuit să aibă loc o creștere a expresiei enzimelor cheie și apariția mecanismelor de reglare necesare, o îmbunătățire a calităților cinetice ale PEP carboxilazei, o scădere a expresiei Rubisco în celulele mezofile și o schimbare a modului de funcționare a stomatelor . 77] .

Vezi și

Note

  1. ↑ Ermakov, 2005 , p. 196.
  2. ↑ Ermakov, 2005 , p. 198.
  3. ↑ Hugo P. Kortschak, Constance E. Hartt, George O. Burr. Fixarea dioxidului de carbon în frunzele  de trestie de zahăr // Fiziologia plantelor  . - Societatea Americană a Biologilor Plantelor , 1965. - Martie ( vol. 40 , nr. 2 ). - P. 209-213 .
  4. ↑ 1 2 3 4 5 6 Descoperiri în biologia plantelor / Editori: Shain-dow Kung, Shang-Fa Yang. —Capitolul 13; MD Hatch și CR Slack: C 4 Fotosinteza: descoperire, rezoluție, recunoaștere și semnificație, 1998. - Vol. 1. - P. 175-196. — ISBN 981-02-1313-1 . Arhivat pe 23 septembrie 2016 la Wayback Machine
  5. ↑ Câmpul V. V. Fiziologia plantelor . - Facultate. - Moscova, 1989. - S.  93 . — 446 p. — ISBN 5-06-001604-8 .
  6. ↑ Yu.S. Karpilov. Distribuția carbonului radioactiv 14 C printre produsele fotosintezei porumbului // Proceedings of the Kazan Agricultural Institute. - 1960. - T. 41 , nr 1 . - S. 15-24 .
  7. ↑ MD Hatch și CR Slack. Fotosinteza prin frunze de trestie de zahăr. O nouă reacție de carboxilare și calea de formare a zahărului  (engleză)  // Biochem.J. : jurnal. - 1966. - Vol. 101 , nr. 1 . - P. 103-111 . — PMID 5971771 .
  8. ↑ Medvedev, 2013 , p. 57.
  9. ↑ Strasburger, 2008 , p. 140-142.
  10. ↑ Strasburger, 2008 , p. 140.
  11. ↑ Donat-Peter Häder: Photosynthese , 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9 , S. 205.
  12. ↑ Cloroplaste centrifuge versus centripete . Plante în acțiune . Societățile de științe a plantelor din Australia și Noua Zeelandă. Preluat la 22 august 2016. Arhivat din original la 29 mai 2017.
  13. ↑ 1 2 3 4 5 6 Heldt, 2011 , p. 188.
  14. ↑ 1 2 Heldt, 2011 , p. 185.
  15. ↑ Heldt, 2011 , p. 147.
  16. ↑ Strasburger, 2008 , p. 144.
  17. ^ Evans, HJ  The Mechanism of the Pyruvate , Phosphate Dikinase Reaction  // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America  : journal. - 1968. - Vol. 61 , nr. 4 . - P. 1448-1453 . - doi : 10.1073/pnas.61.4.1448 . — PMID 4303480 .
  18. ↑ 1 2 Ermakov, 2005 , p. 197.
  19. ↑ 1 2 Yu Wang, Andrea Bräutigam, Andreas PM Weber și Xin-Guang Zhu. Trei subtipuri biochimice distincte ale fotosintezei C4 ? O analiză de modelare  (engleză)  // Journal of Experimental Botany  : journal. - Oxford University Press , 2014. - Vol. 65 , nr. 13 . - P. 3567-3578 . doi : 10.1093 / jxb/eru058 .
  20. ↑ 1 2 Kobak, 1988 , p. douăzeci.
  21. ↑ 1 2 3 4 Strasburger, 2008 , p. 146.
  22. ↑ Heldt, 2011 , p. 190.
  23. ↑ Gerry Edwards, David Walker. C3, C4: Mecanisme și reglementări celulare și de mediu ale fotosintezei . - Univ of California Pr, 1983. - 552 p. - ISBN 978-0520050181 .
  24. ↑ Donat-Peter Häder: Photosynthese , 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9 , S. 207.
  25. ↑ 1 2 3 Medvedev, 2013 , p. 59.
  26. ↑ 1 2 3 Sage, RF., Sage, TL. und Kocacinar, F. (2012): Fotorespirația și evoluția fotosintezei C 4 . În: Annu Rev Plant Biol . 63; S. 19-47; PMID 22404472 ; doi:10.1146/annurev-arplant-042811-105511 .
  27. ↑ Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 4; Gerald E. Edwards, Elena V. Voznesenskaya: C 4 Fotosinteza: forme Kranz și C 4 unicelular la plantele terestre., pp. 29–61.
  28. ↑ 1 2 Heldt, 2011 , p. 194.
  29. ↑ Gonzalez, Daniel H.; Iglesias, Alberto A.; Andreo, Carlos S. Inhibarea directă de către site activ a fosfoenolpiruvat carboxilazei din frunzele de porumb de către bromopiruvat   // Arhivele de biochimie și biofizică : jurnal. - Elsevier , 1986. - Vol. 245 , nr. 1 . - P. 179-186 . — ISSN 0003-9861 . - doi : 10.1016/0003-9861(86)90203-1 . — PMID 3947097 .
  30. ↑ 1 2 Nimmo, Hugh G.  Reglarea fosfoenolpiruvat carboxilază în plantele CAM  // Trends in Plant Science : jurnal. - Cell Press , 2000. - Vol. 5 , nr. 2 . - P. 75-80 . — ISSN 1360-1385 . - doi : 10.1016/S1360-1385(99)01543-5 . — PMID 10664617 .
  31. ↑ José A. Monreal, Fionn McLoughlin, Cristina Echevarría, Sofía García-Mauriño și Christa Testerink. Fosfoenolpiruvat carboxilaza din frunzele C4 este țintită selectiv pentru inhibarea de către fosfolipidele anionice  //  Plants Physiology : journal. - februarie 2010. - Vol. 152 , nr. 2 . - P. 634-638 . - doi : 10.1104/pp.109.150326 .
  32. ↑ Kai, Yasushi; Matsumura, Hiroyoshi; Izui, Katsura. Fosfoenolpiruvat carboxilază: structură tridimensională și mecanisme moleculare   // Arhivele de biochimie și biofizică : jurnal. - Elsevier , 2003. - Vol. 414 , nr. 2 . - P. 170-179 . — ISSN 0003-9861 . - doi : 10.1016/S0003-9861(03)00170-X . — PMID 12781768 .
  33. ↑ Chris J. Chastain, Raymond Chollet. Reglarea piruvatului, ortofosfat dikinazei prin fosforilarea reversibilă dependentă de ADP/Pi la plantele C3 și C4  (engleză)  // Plant Physiology  : journal. - Societatea Americană a Biologilor Plantelor , iunie 2003. - Vol. 41 , nr. 6-7 . - P. 523-532 . - doi : 10.1016/S0981-9428(03)00065-2 . Arhivat din original pe 12 octombrie 2016.
  34. ↑ Kobak, 1988 , p. 21.
  35. ↑ Freitag, H; Stichler, W. Un nou tip de frunze remarcabil cu țesut fotosintetic neobișnuit într-un gen din Asia centrală de Chenopodiaceae  (engleză)  // Plant Biol  : journal. - 2000. - Vol. 2 . - P. 154-160 . - doi : 10.1055/s-2000-9462 .
  36. ↑ Voznesenskaya, Elena; Vincent R. Franceschi; Olavi Kiirats; Elena G. Artyusheva; Helmut Freitag; Gerald E. Edwards. Dovada fotosintezei C 4 fără anatomie Kranz la Bienertia cycloptera (Chenopodiaceae  )  // The Plant Journal : jurnal. - 2002. - Vol. 31 , nr. 5 . - P. 649-662 . - doi : 10.1046/j.1365-313X.2002.01385.x . — PMID 12207654 .
  37. ↑ Akhani, Hossein; Barroca, João; Koteeva, Nuria; Voznesenskaya, Elena; Franceschi, Vincent; Edwards, Gerald; Ghaffari, Seyed Mahmood; Ziegler, Hubert. Bienertia sinuspersici (Chenopodiaceae): O nouă specie din Asia de sud-vest și descoperirea unei a treia plante terestre C 4 fără anatomie Kranz  (engleză)  // Systematic Botany  : journal. - 2005. - Vol. 30 , nr. 2 . - P. 290-301 . - doi : 10.1600/0363644054223684 .
  38. ↑ Akani, H; Chatrenoor, T; Dehghani, M; Khoshravesh, R; Mahdavi, P.; Matinzadeh, Z. O nouă specie de Bienertia (Chenopodiaceae) din deșerturile sărate iraniene: o a treia specie a genului și descoperirea unei a patra plante terestre C4 fără anatomie Kranz  (engleză)  // Plant Biosystems : journal. - 2012. - Vol. 146 . - P. 550-559 . - doi : 10.1080/11263504.2012.662921 .
  39. ↑ 1 2 3 4 Richard M. Sharpe, Sascha Offermann. La un deceniu de la descoperirea speciilor C 4 unicelulare la plantele terestre: ce am învățat despre cerințele minime ale fotosintezei  C 4 ? (engleză)  // Photosynth Reasrch: jurnal. - 2014. - Vol. 119 , nr. 169 . - doi : 10.1007/s11120-013-9810-9 .
  40. ↑ JB Reiskind, G. Bowes. Rolul fosfoenolpiruvat carboxikinazei într-o macroalgă marine cu caracteristici fotosintetice C4  (engleză)  // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America  : journal. — Vol. 88 , nr. 7 . - P. 2883-2887 . - doi : 10.1073/pnas.88.7.2883 .
  41. ↑ Reinfelder JR, Kraepiel AM, Morel FM. Fotosinteza unicelulară C4 într-o diatomee marine   // Natură . - 2000. - Vol. 407 , nr. 6807 . - P. 996-999 . - doi : 10.1038/35039612 . — PMID 11069177 .
  42. ↑ 1 2 Richard C. Leegood. Fotosinteza C 4 : principii ale concentrației CO2 și perspective pentru introducerea acestuia în plantele C 3  //  Journal of Experimental Botany  : journal. - Oxford University Press , 2002. - Vol. 53 , nr. 369 . - P. 581-590 . - doi : 10.1093/jexbot/53.369.581 .
  43. ↑ Hans Lambers, F. Stuart Chapin III. und Thijs L. Pons: Ecologia fiziologică a plantelor . 2. Auflage, Springer, Berlin 2008; ISBN 978-0-387-78340-6 ; S. 80.
  44. ↑ Sage, RF. (2002): Metabolismul acidului crassulacean și fotosinteza C4 sunt incompatibile? În: Functional Plant Biology 29(6); S. 775-785; doi:10.1071/PP01217 .
  45. ↑ Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 7; Stanislav Kopriva: Metabolismul azotului și al sulfului în plantele C 4. , p. 110.
  46. ↑ Ulrich Lüttge, Manfred Kluge und Gerhard Thiel: Botanik - Die umfassende Biologie der Pflanzen . 1. Auflage, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA; Weinheim 2010; ISBN 978-3-527-32030-1 ; S. 781-782.
  47. ↑ 1 2 Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 6; Bauwe H.: Fotorespirația: puntea către fotosinteza C4., p . 95, 132.
  48. ↑ 1 2 Rowan F. Sage, Matt Stata. Diversitatea fotosintetică întâlnește biodiversitatea: exemplul plantei  C 4 (engleză)  // Plant Physiology  : journal. - Societatea Americană a Biologilor Plantelor , 2015. - Vol. 172 . - P. 104-119 . - doi : 10.1016/j.jplph.2014.07.024 .
  49. ↑ 1 2 3 Rowan F. Sage, Pascal-Antoine Christin și Erika J. Edwards. Liniile de plante C 4 ale planetei Pământ  (engleză)  // Journal of Experimental Botany  : jurnal. - Oxford University Press , 2011. - Vol. 62 , nr. 9 . - P. 3155-3169 . - doi : 10.1093/jxb/err048 .
  50. ↑ 12 Sage , Rowan; Russell Monson. 7 // C 4 Biologie vegetală  (neopr.) . - 1999. - S. 228-229. — ISBN 0-12-614440-0 .
  51. ↑ Bond, WJ; Woodward, F.I.; Midgley, GF Distribuția globală a ecosistemelor într-o lume fără foc  // New  Phytologist : jurnal. - 2005. - Vol. 165 , nr. 2 . - P. 525-538 . - doi : 10.1111/j.1469-8137.2004.01252.x . — PMID 15720663 .
  52. ↑ Osborne, CP; Beerling, DJ Revoluția verde a naturii: creșterea evolutivă remarcabilă a plantelor  C 4 (engleză)  // Tranzacții filozofice ale Societății Regale B: Științe biologice  : jurnal. - 2006. - Vol. 361 , nr. 1465 . - P. 173-194 . - doi : 10.1098/rstb.2005.1737 . — PMID 16553316 .
  53. ↑ 1 2 Rowan F. Sage. Un portret al familiei fotosintetice C 4 la aniversarea a 50 de ani de la descoperirea sa: numărul speciilor, liniile evolutive și Hall of Fame  (engleză)  // Journal of Experimental Botany  : journal. - Oxford University Press , 2016. - Vol. 67 , nr. 14 . - P. 4039-4056 . doi : 10.1093 / jxb/erw156 .
  54. ↑ Sage Rowan, Russell Monson. 16 // C 4 Biologie vegetală  (neopr.) . - 1999. - S. 551-580. — ISBN 0-12-614440-0 .
  55. ↑ Zhu XG, Long SP, Ort DR Care este eficiența maximă cu care fotosinteza poate converti energia solară în biomasă? (engleză)  // Opinia curentă în biotehnologie : jurnal. — Elsevier , 2008. — Vol. 19 , nr. 2 . - P. 153-159 . - doi : 10.1016/j.copbio.2008.02.004 . — PMID 18374559 .
  56. ↑ Kadereit, G; Borș, T; Weising, K; Freitag, H. Filogenia Amaranthaceae și Chenopodiaceae și evoluția fotosintezei  C 4 //  Jurnalul Internațional de Științe ale Plantelor  : jurnal. - 2003. - Vol. 164 , nr. 6 . - P. 959-986 . - doi : 10.1086/378649 .
  57. ↑ 1 2 Kobak, 1988 , p. 23.
  58. ↑ 1 2 Strasburger, 2008 , p. 145.
  59. ↑ 1 2 3 4 Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 10; Rowan F. Sage, Ferit Kocacinar, David S. Kubien: C 4 Photosynthesis and Temperature., p. 170.
  60. ↑ 1 2 Ulrich Lüttge, Manfred Kluge: Botanik - Die einführende Biologie der Pflanzen . 6. Aktualisierte Auflage, Wiley-VCH, 2012, ISBN 978-3527331925 , S. 498.
  61. ↑ 1 2 Ermakov, 2005 , p. 204.
  62. ↑ Linder Biologie Gesamtband, Schroedel, 22. Auflage, Braunschweig, 2005, S. 56
  63. ↑ Strasburger, 2008 , p. 151.
  64. ↑ Heldt, 2011 , p. 186.
  65. ↑ 1 2 Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 19; Michael B. Jones: C 4 specii ca culturi energetice., pp. 379–397.
  66. ↑ Joseph Crane. De ce sa fii eficient? O întrebare pentru plantele C4 . Wild Plants Post (11 noiembrie 2009). Preluat la 8 septembrie 2016. Arhivat din original la 31 martie 2017.
  67. ↑ 1 2 Rowan F. Sage, Stefanie Sultmanis. De ce nu există păduri  C 4 ? (engleză)  // Plant Physiology  : jurnal. - Societatea Americană a Biologilor Plantelor , 2016. - doi : 10.1016/j.jplph.2016.06.009 .
  68. ↑ Ulrich Lüttge, Manfred Kluge, Gabriela Bauer: Botanik . 5. volt. uberarb. Auflage. Wiley-VCH, Weinheim 2005; ISBN 978-3-527-31179-8 ; S. 485.
  69. ↑ Caroline Bowsher, Martin W. Steer, Alyson K. Tobin: Plant Biochemistry . Garland Pub, New York, NY 2008, ISBN 978-0-8153-4121-5 ; S. 136.
  70. ↑ Kobak, 1988 , p. 26.
  71. ↑ Donat-Peter Häder: Photosynthese , 1. Auflage, Thieme Verlag, Stuttgart 1999, ISBN 978-3-13-115021-9 , S. 214.
  72. ↑ Heldt, 2011 , p. 195.
  73. ↑ 1 2 Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 18; James N. Burnell: Obstacole în realizarea unor rate mai mari de fotosinteză în plantele de cultură: C 4 Rice., p. 363.
  74. ↑ Bullis, Kevin Accelerând creșterea plantelor pentru a hrăni lumea | MIT Technology Review . MIT Technology Review (decembrie 2015). Data accesului: 30 decembrie 2015. Arhivat din original la 29 ianuarie 2016.
  75. ↑ Ulrich Lüttge, Manfred Kluge und Gerhard Thiel: Botanik - Die umfassende Biologie der Pflanzen . 1. Auflage, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co. KGaA; Weinheim 2010; ISBN 978-3-527-32030-1 ; S. 797.
  76. ↑ Raghavendra, Sage, 2011 , capitolul 17; Colin P. Osborne: Istoria geologică a plantelor C4, pp. 339–357.
  77. ↑ SageRF; SageTL; Kocacinar F. Photorespiration and the Evolution of C 4 Photosynthesis  (engleză)  // Annu Rev Plant Biol. : jurnal. - 2012. - Vol. 63 , nr. 19 . - P. 19-47 . - doi : 10.1146/annurev-arplant-042811-105511 . — PMID 22404472 .

Literatură

În rusă

  • P. Sitte și alții pe baza manualului de E. Strasburger. Botanica / Ed. V.V. Chuba. - Ed. 35. - M . : Academia, 2008. - T. 2. Fiziologia plantelor. — 495 p.
  • Medvedev S.S. Fiziologia plantelor. - Sankt Petersburg. : BHV-Petersburg, 2013. - 335 p.
  • Fiziologia plantelor / Ed. I. P. Ermakova. - M . : Academia, 2005. - 634 p.
  • Heldt G.V. Biochimia plantelor. — M. : BINOM. Laboratorul de cunoștințe, 2011. - 471 p.
  • K.I.Kobak. Componentele biotice ale ciclului carbonului / Ed. M.I. Budyko. - Leningrad: Gidrometeoizdat, 1988. - 246 p. — ISBN 5-286-00055-X .

În engleză

  • C 4 Fotosinteza și mecanismele de concentrare a CO 2 aferente / Editori: Agepati S. Raghavendra și Rowan F. Sage. - Springer, 2011. - Vol. 32. - 424 p. — (Avansuri în fotosinteză și respirație). - ISBN 978-90-481-9407-0 . - doi : 10.1007/978-90-481-9407-0 .