Dinoflagelate

Se crede că tipul inițial de plastide pentru dinoflagelate au fost plastide care conțin peridinină, care au apărut ca urmare a endosimbiozei secundare cu alge roșii. Cu toate acestea, nu au fost găsite plastide la speciile de la baza arborelui evolutiv al dinoflagelatelor ( Perkinsus și Oxyrrhis ). În plus, un nou grup de alveolate probabil heterotrofe a fost descoperit recent în adâncurile oceanelor lipsite de lumină, care, conform analizei filogenetice, sunt situate în apropierea bazei arborelui dinoflagelat [36] . Dinoflagelatele capabile de fotosinteză nu formează un grup monofiletic . Studii filogenetice recente au arătat că la unii taxoni de dinoflagelate, în special cei ale căror cloroplaste nu conțin peridinină, istoria relației cu endosimbioții este destul de complexă: achiziția unei alge roșii, apoi pierderea acesteia și noua achiziție a altor alge. , ceea ce indică posibilitatea unei endosimbioze repetate. În plus, dinoflagelatele își păstrează capacitatea de a dobândi endosimbioți până în prezent. Acest lucru poate fi confirmat de dinoflagelatul Noctiluca scintillans , care este el însuși heterotrof, dar alge prazinofice care plutesc liber se găsesc uneori în interiorul vacuolelor indivizilor acestei specii [38] .

Rămâne neclar ce poate indica absența plastidelor la speciile de la baza arborelui dinoflagelate: că dinoflagelatele au moștenit o stare străveche fără plastide sau că formele ancestrale de dinoflagelate au pierdut plastidele și ulterior le-au dobândit din nou. Dacă această din urmă presupunere este corectă, atunci plastidele care conțin peridinină au apărut ca urmare a endosimbiozei terțiare, și nu secundare [36] .

Nu mai puțin interesează evoluția cloroplastelor care conțin peridinină. Analiza filogenetică a ARNr-ului 23S și a genei psbA a arătat că cloroplastele de acest tip sunt monofiletice și, cel mai probabil, provin din alge roșii ca urmare a endosimbiozei secundare, așa cum a fost cazul ocrofitelor și apicomplexurilor. Cu toate acestea, analiza genelor psaA , psbA și rbcL în diferite alge roșii, ocrofite , haptofite și dinoflagelate a demonstrat că dinoflagelatele care conțin peridinină și dinoflagelatele care conțin fucoxantină formează un grup monofiletic soră cu haptofitele. Pe baza acestor rezultate, a fost înaintată o ipoteză alternativă cu privire la originea plastidelor care conţin peridinină, conform căreia atât plastidele care conţin peridinină, cât şi cele care conţin fucoxantină provin dintr-un strămoş comun, care a fost o algă haptofită, astfel încât cloroplastele dinoflagelatelor sunt rezultatul endosimbiozei terțiare [53] .

Fototaxie

Toate dinoflagelatele studiate demonstrează fototaxie ca răspuns la aceeași parte a spectrului , iar pentru o lungime de undă de 450 nm, gradul de manifestare a fototaxiei este maxim. Un stigmat (ochi) nu este necesar pentru fototaxie, iar celulele lipsite de stigmat pot de asemenea să răspundă la lumină [59] . Receptorii sensibili la lumină nu sunt cu siguranță în stigmat și probabil sunt asociați cu membrana plasmatică [60] .

Mai puțin de 5% dintre dinoflagelate au stigmatizare, dintre care majoritatea sunt forme de apă dulce. Stigmatul celei mai simple structuri, reprezentat de un grup de globule lipidice situate în citoplasmă și neînconjurate de nicio membrană, este prezent, de exemplu, la Woloszynskia coronata . Stigmatul al doilea tip este reprezentat de un număr de globule lipidice localizate în cloroplaste situate la periferia celulei (de exemplu, Peridinium westii , W. tenuissima ). Al treilea tip de stigmatizare este caracteristic pentru Glenodinium foliaceum . În acest dinoflagelat, stigma atinge 6 µm în lungime și 3 µm în lățime. Are o formă mai mult sau mai puțin dreptunghiulară, turtită și seamănă cu o pungă în aparență. În interiorul acestuia se află două rânduri de globule lipidice separate printr-un spațiu granular. Stigmatul este inconjurat de o membrana tripla, identica cu cea care inconjoara cloroplastele. Adiacent stigmatului se afla un corp lamelar fara membrana format din vezicule aplatizate dispuse mai mult sau mai putin paralel intre ele. Corpul lamelar atinge aproximativ 2 µm în lungime și 0,75 µm în lățime și conține până la 50 de vezicule. Veziculele sunt conectate între ele la capete și la marginea stivei - cu un reticul endoplasmatic aspru . Se crede că acest tip de stigmat este un cloroplast cu peridinină foarte redus [61] .

Cele mai complexe stigmate, asemănătoare cu ochii organismelor multicelulare [62] , sunt caracteristice membrilor familiei Warnowiaceae din ordinul Peridiniales . Stigmatele de acest fel se numesc ocelloide [63] . Ocelloidele au structuri similare cu corneea , cristalinul și retina animalelor . În același timp, „corneea” este un set de mitocondrii conectate într-un singur sistem, „lentila” ( lentila ) constă din membranele reticulului endoplasmatic, iar „retina” (retinoidul) s-a dovedit a fi o modificare modificată. cloroplast (speciile din familia Warnowiaceae și-au pierdut de mult capacitatea de a fotosintetiza) [64] . Interesant este că studiile recente au găsit expresia rodopsinei asemănătoare bacteriilor în retină , confirmând implicarea acestor stigmate în determinarea direcției luminii [65] . Structura stigmatelor Nematodinium armatum și Erythropsis cornuta a fost bine studiată, iar structura lor s-a dovedit a fi fundamental similară. La N. armatum , stigmatul este situat în partea superioară a părții inferioare a celulei, lângă centură, și constă dintr-o lentilă și o cupă de pigment situate în spatele acesteia [66] .

Axa care trece prin centrele cristalinului și cupa de pigment este aproape perpendiculară pe axa longitudinală a celulei. Lentila se află imediat sub plasmalemă. Sticla pigmentată este formată din trei părți principale. Cea mai mare parte a peretelui său este alcătuită dintr-un singur strat de granule pigmentare alungite mari, cu un diametru de 0,3 µm. Când se apropie de marginea sticlei, granulele de pigment devin mai mici și mai lejer, formând mai multe straturi. La baza cupei se află un strat dens de fibrile cu diametrul de 33 nm, paralel cu axa stigmatei. Acest strat acoperă un strat de fibrile transversale, numit retinoid , deoarece este responsabil de percepția luminii. Deasupra retinoidului este un canal care se deschide în șanțul flagelului transversal. Membrana celulară continuă în membrana canalului [66] .

Lentila este o structură complexă constând dintr-o rețea de mitocondrii. În interiorul mitocondriilor se află un strat granular separat de cristalin printr-o membrană. Partea centrală a lentilei este reprezentată de o cupolă legată de membrană sau de straturi concentrice de material dens. Cea mai mare parte a lentilei înconjoară acest nucleu și constă din mai mulți lobi mari, aproape goli. Între cortex și lobi este o rețea de vezicule de dimensiuni medii [66] . Lumina pătrunde în cristalin, este fixată și direcționată printr-un fascicul concentrat către globulele pigmentare, trecând prin retinoid [59] . Studii recente au arătat că, sub acțiunea luminii, veziculele membranare ale stigmatului devin mai alungite și mai plate [65] . Lentila este capabilă să-și schimbe forma, iar cupa de pigment, la rândul său, se poate deplasa în raport cu lentila [63] .

Mâncare

În funcție de tipul de nutriție, dinoflagelatele pot fi autotrofe, mixotrofe și heterotrofe. Aparent, practic nu există autotrofie în sens strict printre dinoflagelate, dar mixotrofia este extrem de răspândită. Sunt cunoscute doar mai puțin de 10 specii pur autotrofe care nu au nevoie de compuși organici gata preparati. Majoritatea dinoflagelatelor capabile de fotosinteza sunt auxotrofe pentru vitaminele B (B 1 ( tiamina ) , B 12 ( cianocobalamina ) si H ( biotina )) si sunt nevoite sa le primeasca din exterior in forma finita. În plus, sunt cunoscute dinoflagelate fotosintetice capabile de fagotrofie [67] .

Aproximativ jumătate din speciile cunoscute de dinoflagelate sunt heterotrofe obligatorii, lipsite de plastide și absorb alimentele prin mijloace osmotrofe sau fagotrofice. Fagotrofia este mai răspândită în dinoflagelate. Organismele fagotrofe absorb particulele solide de alimente și le digeră în vacuolele digestive. Se hrănesc cu alte alge , inclusiv cu alte dinoflagelate, nematode , larve de polihete și ouă de pește . Pentru a capta particulele de alimente, ei folosesc o varietate de organele speciale, inclusiv tulpini (pedunculi), tentacule (tentacule), pistoane (capsule) și voaluri (pallium).

• Tulpinile  sunt mici excrescențe mobile asemănătoare degetelor care sunt situate în șanțul de la baza flagelului. Probabil îndeplinesc funcții senzoriale și asigură atașarea la substrat.
• Tentaculele  sunt structuri mai alungite care servesc la captarea alimentelor și la direcționarea acesteia către gura celulei ( cistom ). Tentaculele au fost descrise în Nocticula , Pronocticula , Pavilardia și altele.
• Pistonul este o excrescere cilindrică goală care trage alimentele către citostom. Se poate prelungi rapid, iar lungimea sa poate fi de 15 ori mai mare decât lungimea corpului, se poate extinde, apoi se poate îngusta și contracta rapid. Pistonul face o gaură în celula victimei și aspiră citoplasma din ea. Un astfel de piston este caracteristic Gymnodinium fungiforme , zoosporii Pfiesteria piscicida , precum și dinoflagelatele fotosintetice Amphidinium cryophilum .
• Voalul  este o membrană pseudopodială care iese dintr-un șanț de lângă baza flagelului și arată ca o rețea de captare mai mare decât o celulă. Celulele mari separate și colonial și diatomeele se lipesc de această rețea, apoi sunt învăluite și conținutul lor este absorbit. Acest act de digestie extracelulara dureaza 20-30 de minute. Un văl a fost descris la unele specii din genurile Protoperidinium , Oblea și Diplopsalis . Primele se hrănesc în principal cu diatomee și dinoflagelate, în timp ce toate celelalte pot prinde nu numai diatomee, ci și haptofite, prazinofite și criptofite [68] .

Celulele dinoflagelate pot conține o veziculă mare care conține rămășițele de organele digerate (corpi de acumulare). Probabil corespunde veziculelor cu aceleași funcții găsite în criptofite și alte flagelate . Corpul de acumulare este caracteristic în special dinoflagelatelor simbiotice [69] .

Osmoreglare

Vacuole contractile au fost găsite doar în câteva dinoflagelate de apă dulce. Una sau două vacuole contractile se găsesc la membrii familiei Protaspidaceae și, de asemenea, în unele etape ale ciclului de viață la reprezentanții ordinului Phytodiniales, în care vacuolele contractile dispar la trecerea într-o altă etapă a ciclului de viață [70] .

Dinoflagelatele rămase nu au vacuole contractile pulsatile, iar în locul lor funcțiile de osmoreglare sunt îndeplinite de puzule  , organele unice inerente doar din dinoflagelate. Sunt invaginări ale membranei citoplasmatice sub formă de pungă sau tub care iese în cavitatea celulară. În reprezentanții marini, un sistem de canale și proeminențe în formă de deget - vezicule pleacă din această pungă. Astfel de pustule complexe sunt vizibile la microscop cu lumină. În formele de apă dulce, pustulele se găsesc numai cu ajutorul unui microscop electronic . Au o structură mai simplă și reprezintă unul mare sau mai multe vacuole mici. Puzulele nu sunt capabile de contracții, spre deosebire de vacuolele contractile, cu toate acestea, se deschid cu pori în canalele flagelare, de unde conținutul lor se revarsă fără o anumită periodicitate. De obicei, într-o celulă există două pustule, fiecare fiind conectată cu un canal flagelar [27] [71] .

Structuri usturatoare

Dinoflagelatele au trei tipuri de structuri înțepătoare (extrusoms): tricochisturi , nematochisturi și mucochisturi. Trihochisturile sunt situate perpendicular pe suprafața celulei de-a lungul periferiei acesteia. Un tricochist este format dintr-un corp și un gât și este înconjurat de o singură membrană [70] . În interiorul trihochisturilor se află fibrile cristaline de proteine ​​de câțiva micrometri lungime (miezuri), care sunt răsucite în spirală. În partea interioară a tricocistului, o treime din cortex este reprezentată de elemente tubulare scurte, ușor proeminente în față. În partea superioară a tricocistului, un grup de 20-22 de fibrile iese din cortex spre membrana de închidere, iar fibrile mai subțiri le conectează în continuare la partea apicală a membranei tricochistului.

În membrana de închidere a tricocistului se află un inel opac subțire. Partea exterioară a membranei tricochistului este atașată de membrana plasmatică dintre veziculele tecale sau de veziculele tecale situate sub zonele rotunjite, subțiri ale plăcilor tecale, care formează pori speciali pentru tricochisturi [72] .

Trihochisturile se formează în aparatul Golgi și probabil îl lasă sub formă de vezicule sferice, care capătă apoi o formă de fus și se dezvoltă în tricochisturi. Când este excitat, un tricochist „încărcat” se transformă într-unul „neîncărcat” în câteva milisecunde  – poate din cauza afluxului rapid de apă. Trihochisturile „neîncărcate” sunt tije drepte, în formă de con, de multe ori mai lungi decât tricochisturile „încărcate” (până la 200 µm în Prorocentrum ). Trihochisturile sunt prezente în majoritatea dinoflagelatelor, dar există și excepții ( Gymnodinium neglectum , Aureodinium pigmentosum , Woloszynskia tylota , Symbiodinium microadriaticum ). Beneficiul specific (dacă există) al trihochisturilor este neclar. Ele pot servi pentru a reveni rapid cuștii în direcția opusă ejectării firului, sau pentru a învinge direct inamicul [72] .

Nematochistele au fost găsite la câteva dinoflagelate (în genurile Nematodinium , Warnowia , Proterythropsis și unii membri ai genului Polykrikos , iar la acestea din urmă, nematocistele diferă semnificativ în morfologia lor [73] [74] ). Sunt mai mari decât tricochisturile, ajung la 20 de microni în lungime; acestea sunt uneori comparate cu cnidocitele din cnidocite . Mucochisturile  sunt saci simpli care secretă mucus pe suprafața celulei; sunt apropiate de structurile similare ale euglenoidelor . Astfel de saci au fost găsite în unele dinoflagelate din zona câmpului abdominal (lamelele brazdei longitudinale) sub membrana celulară [70] [75] .

Forme de odihnă

În condiții care nu permit populației să crească în continuare (cum ar fi disponibilitatea scăzută a nutrienților ), dinoflagelatele pot forma spori imobili în repaus sau chisturi . Chisturile dinoflagelate ( dinocysts ) la majoritatea speciilor sunt morfologic distincte de celulele vegetative. Ele ajung la 30-70 de microni în diametru, au o suprafață netedă sau aspră. Chisturile nou formate din specia Scrippsiella trochoidea conțin de 10 ori mai mulți carbohidrați decât celulele vegetative; în timp ce rata proceselor oxidative în ele este de 1,5% din stadiul vegetativ. Pereții celulari ai chisturilor sunt foarte rezistenți și conțin dinosporină , care este aproape chimic de sporopolenina, care acoperă polenul plantelor superioare [76] .

Procesul de enchistare, sau formarea sporilor de repaus, este reglat de o interacțiune complexă a factorilor externi, inclusiv durata zilei, temperatura și concentrația de nutrienți. În timpul enchistare, conținutul de melatonină crește de mai multe ori, ceea ce poate preveni oxidarea lipidelor chistului . În dinoflagelatele de apă dulce Woloszynskia tylota, închistarea include următorii pași:

1. Teca este înlocuită cu un perete exterior subțire, amorf, care este îngroșat considerabil prin adăugarea de material nou din partea sa interioară.
2. La marginea citoplasmei chistului emergent, se formează un strat de picături lipidice apropiate.
3. Structurile citoplasmatice, cum ar fi cloroplastele, aparatul Golgi și puzuli, scad în dimensiune sau dispar.
4. O creștere a corpului portocaliu-maro situat în centrul celulei și a vacuolelor citoplasmatice care conțin cristale [77] .

După formarea sa, chistul se mută pe fundul unui lac sau ocean, unde rămâne viabil mulți ani. Curenții oceanici pot transporta aceste chisturi bentonice în alte locații. Când condițiile sunt favorabile, chisturile pot germina, dând naștere la celule vii plutitoare. Formarea chisturilor, mișcarea și germinarea lor explică multe aspecte ale ecologiei și geografiei înfloririi apei otrăvitoare cauzate de dinoflagelate. Aceasta explică faptul că înflorirea apei nu are loc neapărat în același loc în fiecare an, precum și faptul că înflorirea apei este asociată cu o supraabundență de nutrienți în ocean, cauzată, de exemplu, de pătrunderea apelor uzate sau scurgerii din intreprinderi agricole. În plus, din cauza chisturilor, locurile de înflorire a apei se pot schimba între ele în fiecare an [78] .

Chisturile pot fi identificate prin absența cloroplastelor, prezența citoplasmei maro microgranulare și un ochi roșu (dacă stadiul vegetativ are un ochi). La unele specii, calcificarea are loc prin depunerea de cristale de carbonat de calciu în golul îngust dintre peretele celular și membrana plasmatică. Chisturile Ceratium hirundinella au un strat exterior de siliciu [77] .

Ciclul de viață și reproducerea

Dinoflagelatele se pot reproduce vegetativ , asexuat și sexual . În timpul înmulțirii vegetative, celula se împarte în două într-o direcție longitudinală sau oblică, în timp ce învelișul celulei originale este implicat în crearea învelișurilor celulelor fiice în moduri diferite. Deci, în dinoflagelatele fără coajă, acestea sunt împărțite în jumătate printr-o constricție, iar fiecare celulă fiică moștenește coaja de la mamă. În Ceratium , diviziunea are loc în așa fel încât coaja este împărțită în două părți inegale printr-o brazdă oblică, iar fiecare celulă fiică primește doar jumătate din coajă de la mamă și completează ea însăși jumătatea lipsă. În Peridinium , celula mamă elimină teca (acest proces se numește ecdysis ), după diviziune, se formează o peliculă îngroșată în jurul celulelor fiice, iar celula se transformă într- un chist ecdysal . Când celula iese din starea de chist, sub peliculă se formează noi vezicule tecale. În Gambierdiscus toxicus , ecdysis este indusă de un compus special de glicerol produs de algele verzi Bryopsis . Această specie de dinoflagelate trăiește în imediata apropiere a talului algelor verzi [79] . În unele cazuri, celulele fiice nu se diferențiază ca urmare a diviziunii și apoi se formează colonii în lanț. În funcție de specie și de condițiile de mediu, reproducerea vegetativă poate avea loc la fiecare 1-15 zile [80] .

În timpul reproducerii asexuate, dinoflagelatele formează zoospori și aplanospori [80] .

Cu o lipsă de azot și o schimbare a temperaturii apei, unele specii de dinoflagelate [78] încep reproducerea sexuală . Trei tipuri de procese sexuale au fost descrise în dinoflagelate: izogamie , anizogamie și cologamie . Gameții sunt mai mici decât celulele vegetative; la speciile blindate pot fi goi. Cel mai adesea, atunci când gameții se îmbină, se formează un planozigot diploid, care poate exista destul de mult timp. Este de obicei mai mare decât celulele vegetative haploide, reține 2 flageli posteriori și se distinge printr-un perete celular gros, inert din punct de vedere chimic, neregulat . În primul rând, urmează o perioadă de creștere pe termen lung a planozigotului, apoi se poate transforma fie într-o celulă de repaus (hipnozigot), a cărei perioadă de repaus durează de la câteva ore până la câteva luni, fie poate suferi meioză și da naștere la 4 haploide. celule vegetative în stare mobilă. La speciile ale căror cloroplaste provin din diatomee și haptofite, fuziunea nucleelor ​​gameților este urmată de fuziunea endosimbioților și a nucleilor acestora [81] [82] .

În marea majoritate a dinoflagelatelor cu cicluri de viață studiate, acestea sunt haplobionte : stadiul diploid este limitat la zigot . Excepție este Noctiluca , al cărui ciclu de viață este diplobiont. Nucleul unei celule vegetative diploide se divide prin meioză și apoi mitoză, dând naștere la peste 2000 de gameți identici. La fuziunea gameților, se formează un zigot care, după o perioadă de repaus, se transformă într-o celulă vegetativă [83] [84] . Ca și în cazul unor alge roșii , unele dinoflagelate cultivate în cultură de laborator au arătat că protisții diferiți din punct de vedere morfologic pot fi stadii de viață diferite ale aceleiași specii [78] .

Meioza dinoflagelatelor este foarte puțin înțeleasă. Trăsăturile sale distinctive pot fi considerate spiralare slabă și scurtare a cromozomilor, care ating un maxim în perioada zigotenului (etapa profaza I a diviziunii meiozei) [82] .

Un ciclu de viață extrem de neobișnuit și complex este caracteristic dinoflagelatelor Pfiesteria piscicida . In lipsa pestilor in apropierea fundului , Pfeisteria este reprezentata de chisturi bentonice . Prezența peștelui face ca chisturile să înmugurească într-o formă plutitoare care eliberează o substanță toxică. Această substanță provoacă paralizia sistemului respirator al peștelui, iar peștele moare prin sufocare în câteva minute și se scufundă în fund. Pe măsură ce peștele mort încep să se descompună, dinoflagelatele încep să mănânce peștele prin tulpini. Când peștele este consumat complet, celulele flagelare se transformă din nou în chisturi bentonice latente, discrete, uneori durând doar două ore pentru a se transforma [85] [86] .

Biochimie

Caracteristicile metabolismului

Dinoflagelatele de apă dulce stochează în principal amidon , care este depus în citoplasmă, în timp ce formele marine stochează în principal lipide . În plus, dinoflagelatele pot stoca steroli , în principal 4α-metilsteroli, ceea ce îi deosebește de toate celelalte grupe de alge [87] . Unele dinoflagelate marine și organisme în care dinoflagelatele trăiesc ca endosimbioți acumulează un sterol specific , dinosterol [58] .

Pentru activitatea vitală a majorității dinoflagelatelor cu viață liberă, spre deosebire de rudele lor cele mai apropiate - apicomplexurile, care conduc un stil de viață parazitar , este necesară sinteza eficientă a ATP datorită oxidării complete a carbohidraților . Importanța acestei căi este indicată de prezența granulelor de amidon în citoplasma multor dinoflagelate. Cu toate acestea, complexul de piruvat dehidrogenază , care asigură conversia piruvatului în acetil-CoA în majoritatea celorlalte eucariote, este absent în dinoflagelate (precum și în apicomplexuri). Deși căile alternative, neglicolitice pot fi, de asemenea, implicate în menținerea pool-ului mitocondrial de acetil-CoA (în special, descompunerea aminoacizilor cu lanț ramificat , de exemplu, prin ciclul 2-metilcitrat), pare puțin probabil ca piruvatul să rămână produsul final al oxidării carbohidraților în dinoflagelate. Probabil, dinoflagelatele au alte căi și enzime pentru oxidarea ulterioară a piruvatului. Această ipoteză este confirmată de rezultatele studiilor care utilizează 13 C 3 -piruvat marcat radioactiv: 13 C 2 -acetil - CoA marcat, obținut aparent din 13 C 3 -piruvat , a intrat și el în ciclul acidului tricarboxilic . Dinoflagelatele au gene care codifică toate enzimele pentru β-oxidarea acizilor grași , inclusiv carnitin-acilcarnitin translocaza . Această cale metabolică este o sursă suplimentară de acetil-CoA în mitocondrii, iar importanța sa în metabolismul dinoflagelaților este confirmată de prezența depozitelor de lipide la multe specii [88] .

Genomul dinoflagelaților conține toate genele care codifică enzimele ciclului acidului tricarboxilic (TCA). CTC joacă un rol cheie în metabolismul dinoflagelatelor, ca toate organismele aerobe cu viață liberă. Majoritatea eucariotelor au două forme de izocitrat dehidrogenază (enzima TCA care catalizează oxidarea izocitratului la α-cetoglutarat ): dependentă de NAD (H) și dependentă de NADP (H). Dinoflagelatele, totuși, și-au pierdut forma dependentă de NAD(H) a izocitrat dehidrogenazei, la fel ca și apicomplexurile, deși această proteină este extrem de conservată atât în ​​rândul eucariotelor, cât și al procariotelor . O altă diferență interesantă între CTC-urile dinoflagelatelor și CTC-urile altor eucariote este că au două forme de fumarază : una cu un grup de fier-sulf și una lipsită de acesta. De obicei, printre reprezentanții unui taxon, există o singură formă a acestei enzime. Deși dinoflagelatele au malat dehidrogenază mitocondrială obișnuită dependentă de NAD , care oxidează malatul în oxalacetat , ele au și malat chinona oxidoreductază, o enzimă legată de membrană care poate oxida și malatul în oxaloacetat, dar cu FAD mai degrabă decât reducerea NAD + . Această enzimă este prezentă în unele bacterii și apicomplexuri care și-au pierdut forma mitocondrială a malat dehidrogenazei și, aparent, a fost dobândită de strămoșul comun al dinoflagelatelor și apicomplexurilor chiar înainte de separarea lor. Cu toate acestea, în ciuda tuturor acestor diferențe, schema generală a reacțiilor CTC atât în ​​dinoflagelate, cât și în apicomplexuri nu se abate de la schema standard [88] .

Au existat , de asemenea, unele modificări în lanțul de transport de electroni al dinoflagelaților. Atât dinoflagelatele, cât și apicomplexurile au pierdut complexul I (NADH dehidrogenaza) al lanțului respirator, care este caracteristic pentru majoritatea eucariotelor. În schimb, dinoflagelatele au o proteină specială care are un semnal de localizare mitocondrială și funcționează în matricea mitocondrială, unde substratul său în loc de NADH este NADPH obținut în timpul CTC. Aparent, NADH dehidrogenaza tipică a fost pierdută de strămoșul liber al dinoflagelatelor și apicomplexurilor. Motivele pentru aceasta nu sunt clare, dar este posibil ca pierderea izocitrat dehidrogenazei dependente de NAD(H) să fi contribuit la răspândirea unei alternative NADPH dehidrogenaze . Pe lângă aceasta, mitocondriile dinoflagelatelor conțin și alte proteine ​​care asigură intrarea electronilor în ETC. Deci, au funcțional dihidroorotat dehidrogenază  - o enzimă pentru sinteza pirimidinelor , care oxidează dihidroorotat la orotat în spațiul intermembranar al mitocondriilor , iar coenzima Q primește electroni . O altă cale este oferită de malat-chinona oxidoreductaza și TCA, care contribuie la creșterea fondului redus de coenzimă Q. Interesant, dinoflagelatelor le lipsește naveta glicerol-3-fosfat găsită în apicomplexuri și ciliați en[ reduce coenzima Q. Cu toate acestea, dinoflagelatele au citocrom b 2 ( L-lactat : citocrom c oxidoreductaza ), care este situat în spațiul intermembranar și oxidează L-lactatul citosol în piruvat, transferând electroni în citocromul c. În dinoflagelate , au fost găsite și proteine ​​de decuplare ETC , adică proteine ​​care asigură scurgerea protonilor din spațiul intermembranar în matrice fără sinteza ATP . Acest proces este activat de acizii grași liberi și, deși reduce viteza de sinteză a ATP, minimizează cantitatea de specii reactive de oxigen formate în timpul funcționării ETC [88] .

Dinoflagelatele au proteine ​​care asigură transportul acizilor dicarboxilici și tricarboxilici prin membrana mitocondrială internă . Acești metaboliți sunt utilizați în sinteza aminoacizilor, metabolismul acizilor grași gluconeogeneză , biosinteza izoprenoidelor și TCA. Printre aceste proteine ​​dinoflagelate se numără transportorul α-cetoglutarat-malat, care schimbă α-cetoglutaratul mitocondrial cu acizi dicarboxilici citosolici, în special, malat. Acest transportor este cuplat la naveta malat-aspartat , care permite transferul eficient al echivalenților reducători sub formă de NADH în mitocondrii din citosol. Această navetă necesită, de asemenea, aspartat , un purtător de glutamat care, deși este prezent în dinoflagelate, este absent în apicomplexuri. Dinoflagelatele, dar nu apicomplexurile și ciliați, au și un transportor de oxodicarboxilați, care schimbă oxodicarboxilații de oxoadipat și α-cetoglutarat unul cu celălalt. Acest transportor este necesar pentru sinteza lizinei și glutamatului în citoplasmă din 2-oxoadipat mitocondrial, care, la rândul său, este format din α-cetoglutarat și acetil-CoA. Schimbul poate merge și în sens invers, când oxoadipatul, format în timpul catabolismului lizinei citosolice, este transportat în matrice. Aici oxoadipatul este decarboxilat și utilizat în continuare ca sursă de acetil-CoA. Mitocondriile dinoflagelatelor conțin și alți schimbători de dicarboxilați și tricarboxilați, care sunt absenți în apicomplexuri [88] .

Ca toate alveolatele, dinoflagelatele au toate proteinele necesare sintezei clusterelor de fier-sulf din mitocondrii. Sinteza tetrapirolilor în dinoflagelate, ca și în multe organisme fotosintetice, are loc în plastide, și nu în mitocondrii [88] .

Procesul de fotorespirație este oarecum diferit de cel obișnuit în dinoflagelate : plantele superioare , characeae , algele roșii și glaucocistofite folosesc enzima glicolat oxidază pentru a oxida glicolatul , care, cu participarea oxigenului molecular, oxidează glicolatul în glioxilat cu formarea de hidrogen. peroxid, care este distrus de catalază . În dinoflagelate, precum și în alte grupuri de alge, această enzimă este absentă, iar oxidarea glicolatului este efectuată de o altă enzimă, glicolat dehidrogenaza [89] [90] .

Bioluminiscență

Formele planctonice de dinoflagelate găsite în toate oceanele lumii au capacitatea de a luminesce (deseori numită în mod eronat fosforescență ), care poate fi adesea văzută în apa oceanului perturbată noaptea, vara. Dinoflagelatele luminescente locuiesc în principal în apele de suprafață [91] . Dintre protiștii fotosintetici, dinoflagelatele sunt singurul grup capabil de bioluminiscență ; În total, au fost înregistrate aproximativ 85 de specii fotosintetice și heterotrofe de dinoflagelate marine cu această capacitate (speciile de apă dulce nu o au). Celulele excitate emit fulgerări de culoare albastru-verde (cu o emisie maximă la o lungime de undă de 475 nm) cu o durată de obicei de la 0,05 la 5 s [92] .

Luminescența apei, care decurge din mișcarea navei, și strălucirea golfurilor tropicale se datorează în principal speciilor din clasa Dinophyceae ; în latitudinile temperate, strălucirea mării este de obicei cauzată de lumina nopții . Ca și cum apa mării în flăcări din cele mai vechi timpuri a atras atenția navigatorilor, iar pentru o lungă perioadă de timp originea supranaturală a fost atribuită acestei străluciri a apei, până când natura biologică a acestei străluciri a fost dovedită experimental în 1830 [87] . Naturalistul german Kurt Tesing a oferit următoarea descriere a imaginii strălucirii mării, pe care a observat-o în Golful Napoli : „În apropiere, apoi departe, scântei luminoase, albăstrui, au fulgerat, au fulgerat și au dispărut imediat. Strălucirea mării devenea din ce în ce mai puternică, fiecare val s-a prăbușit într-o ploaie de foc pe măsură ce cădea... Părea că plutim de-a lungul unui pârâu radiant; toate lucrurile scufundate în apă păreau să fie pline cu argint lichid. Când stăteam noaptea târziu pe debarcader, tot portul și toată marea, cât se vedea cu ochii, păreau inundate de foc moale. A fost o priveliște de nedescris și numai cei care au văzut-o în toată splendoarea ei pot înțelege impresia de neșters pe care o face asupra fiecărei persoane .

Bioluminiscența implică transformarea energiei eliberate în timpul unei reacții chimice exergonice în energie luminoasă . Substanța responsabilă de bioluminiscență este luciferina , care este oxidată de oxigen sub acțiunea enzimei luciferazei pentru a elibera energie sub formă de fulger de lumină. Luciferina și luciferaza sunt denumiri comune pentru compușii asociați cu luminiscența și nu au o structură chimică comună pentru toate organismele luminiscente. Deci, în bacterii, luciferina este o flavină redusă , iar în dinoflagelate, este tetrapirol. Luciferazele au, de asemenea, structuri diferite în diferite grupuri de organisme, deși toate sunt oxidoreductaze. Conform ecuației generale a bioluminiscenței, sub acțiunea luciferazei, luciferina este oxidată de oxigen pentru a forma un produs excitat, care emite un foton la trecerea la starea neexcitată [94] .

Luciferina dinoflagelată este un tetrapirol liniar. La pH alcalin , este legat de proteina de legare a luciferinei ( LBP  ) , care eliberează luciferină în condiții acide. S-a emis ipoteza că fulgerul de lumină apare pur și simplu prin scăderea pH-ului de la 8,0 la 6,5. În celulele excitate, membrana vacuolară se depolarizează , din cauza căreia protonii (H + ) intră în citoplasmă și acidifică zonele periferice ale acesteia. Scăderea pH-ului declanșează două reacții dependente de pH: (1) LBP eliberează luciferină și (2) luciferina este activată și emite un foton de lumină albastru-verde [95] .

Luciferina, LBP și luciferaza sunt asamblate în particule speciale cu un diametru de 0,5-1,5 microni - scintillons (unități intermitente). Sclipiri de lumină apar în invaginările citoplasmatice ale membranei vacuolare. Sclipiri de lumină albastră-verde apar atunci când un potențial de acțiune trece prin membrana vacuolei, determinând protonii să părăsească mediul acid al vacuolei și să intre în citoplasmă. Scăderea rezultată a pH-ului în scintillonuri provoacă un fulger de lumină [95] .

Lingulodinium polyedrum luminesce în principal în timpul fazei nocturne aritmului circadian. Acest lucru se datorează creșterii de peste zece ori a cantității de luciferază și LBP în timpul fazei nocturne. Fotoinhibarea bioluminiscenței în timpul zilei pare să fie necesară pentru ca celula să conserve energie într-un moment în care nivelul de lumină din jur este atât de ridicat încât bioluminiscența este ineficientă. În Pyrocystis fusiformis , bioluminiscența poate apărea pe tot parcursul zilei. În timpul zilei, corpurile sferice în vezicule dens adunate în jurul nucleului emit luminiscență, iar noaptea straturile periferice ale citoplasmei bioluminesce. Interesant este că cloroplastele se mișcă în direcția opusă și sunt grupate în jurul nucleului noaptea și sunt situate la periferia celulei în timpul zilei [95] .

Dinoflagelatele pot emite lumină în trei moduri:

• cu stimulare mecanică, chimică, electrică;
• spontan;
• strălucind slab noaptea târziu [96] .

Cantitatea maximă de lumină emisă cu un singur bliț variază semnificativ între specii, reprezentanții mari eliberând mai multă lumină într-un singur bliț decât cei mici. Într-o populație de dinoflagelate, în medie, o celulă emite un flash pe zi. Nu este clar dacă celula strălucește cu adevărat o dată și o singură dată în această perioadă sau, dimpotrivă, unele celule strălucesc în mod repetat, în timp ce altele nu strălucesc deloc. Strălucirea strălucirii este influențată de aprovizionarea celulelor cu nutrienți. Algele nocturne, care au alge endosimbionte verzi, eliberează cu cât mai mulți fotoni, cu atât celulele sunt iluminate mai intens și, în consecință, fotosinteza este mai activă. Indivizi diferiți aparținând aceleiași specii din genurile Dissodinium și Pyrocystis pot fi sau nu capabili de luminiscență [96] .

Cea mai puternică strălucire este caracteristică lui Pyrocystis , care provoacă strălucirea mărilor în regiunile ecuatoriale . Celula Pyrocystis emite de 1000 de ori mai multă lumină decât Lingulodinium și de 100 de ori mai mult decât Ceratium fusus , Peridinium pentagonium și Pyrodinium bahamense [96] .

Există două teorii cu privire la valoarea adaptativă a bioluminiscenței în dinoflagelate.

1. Ipoteza alarmei. Conform acestei ipoteze, atunci când apare o nevertebrată care se hrănește cu dinoflagelate, dinoflagelatele emit o strălucire și indică locația acelui animal. Acest semnal este preluat de un prădător care se hrănește cu nevertebratul care mănâncă dinoflagelate menționat mai sus.
2. Ipoteza fricii. Conform acestei ipoteze, fulgerul de lumină pe care un dinoflagelat o emite atunci când este stimulat mecanic de un mâncător (cum ar fi un copepod ) sperie crustaceul și îl determină să înoate [96] .

Ritmuri biologice

Procesele ritmice sunt observate la mulți membri ai Dinophyceae, iar cea mai cunoscută alge care prezintă modificări ritmice este dinoflagelatul Lingulodinium polyedrum . Această specie este capabilă de bioluminiscență și are propria sa luciferină și luciferaza. Aceste alge emit un fulger de lumină atunci când apa mării în care înoată este zguduită puternic sau când este puternic agitată. La măsurarea luminiscenței unei culturi agitate în laborator, se dovedește că cantitatea de lumină pe care o emit celulele pe unitatea de timp nu este aceeași și depinde de evenimentele recente. Dacă cultura a fost cultivată în lumină naturală sau în condiții zi-noapte, cantitatea de lumină emisă depinde în mare măsură de ora din zi la care a fost efectuată măsurarea. În timpul zilei, cantitatea de lumină emisă este foarte mică și pentru a provoca orice luminiscență, cultura a trebuit să fie agitată foarte energic. Cu toate acestea, atunci când celulele sunt stimulate noaptea, cultura emite mult mai multă lumină și doar o expunere slabă este suficientă pentru a provoca un fulger. Dacă construim un grafic al dependenței luminiscenței de ora din zi, atunci graficul va arăta ca în Fig. Cea mai mare luminescență se observă în mijlocul perioadei întunecate, dar pe măsură ce se apropie dimineața, fulgerele devin din ce în ce mai mici și este necesară din ce în ce mai multă stimulare celulară pentru a le produce. Astfel, intensitatea luminiscenței se supune ritmurilor circadiene, deoarece ritmicitatea modificărilor luminozității blițurilor s-a păstrat încă atunci când celulele au fost ținute în întuneric mult timp. În întuneric, ciclul este menținut timp de 4 zile, cu toate acestea, amplitudinea modificărilor luminozității blițurilor scade semnificativ. Cu o ședere lungă a celulelor în lumină, nu se observă o scădere a amplitudinii. În condiții de iluminare continuă de intensitate corectă, ciclul durează cel puțin 3 săptămâni [97] .

Măsurătorile fotosintezei în Lingulodinium polyedrum , atât în ​​ceea ce privește eliberarea oxigenului , cât și fixarea dioxidului de carbon , au arătat că aceste procese sunt și ele ritmice, mai precis, se supun ritmurilor circadiene și nu dispar în condiții de iluminare prelungită. Cea mai mare intensitate a fotosintezei, așa cum era de așteptat, se observă în mijlocul zilei. Ritmul fotosintezei este asigurat de modificări ale fotosistemului II [98] .

Al treilea proces în Lingulodinium polyedrum care este în concordanță cu ritmurile circadiene este diviziunea celulară . În condițiile schimbării zilei și nopții, diviziunea celulară are loc la fiecare 30 de minute. Când raportul zi:noapte este de 12:12, intervalele de 30 de minute sunt deosebit de pronunțate. Studiile efectuate în alte condiții zi:noapte, de exemplu, 7:7, au arătat că pentru diviziunea celulară, tranziția zi-noapte nu este decisivă, deoarece diviziunea celulară are loc la 12 ore după începerea perioadei de întuneric, chiar dacă o nouă perioada de lumină a venit cu mult înainte de aceasta.perioada. În condiții de iluminare prelungită cu lumină de intensitate scăzută, toate celelalte ritmuri circadiene ale Lingulodinium polyedrum sunt păstrate, cu toate acestea, celulele practic nu se divid, iar timpul total de existență a celulei crește la aproape 6 zile. Cu toate acestea, acele celule care sunt gata să se divizeze se divid la fiecare 24 de ore în același timp [99] .

Al patrulea tip de ritm circadian la dinoflagelate este migrarea verticală a celulelor din coloana de apă. Înainte de zori, celulele ies la suprafață, unde formează grupuri mari (agregații), dar noaptea înoată din nou până în adâncuri. În apele marine, în timpul migrațiilor verticale, celulele sunt supuse următorilor gradienți :

• Concentrațiile de nutrienți sunt mai mari la adâncime, deoarece se acumulează în apropierea fundului sau a termoclinului , în timp ce aproape nu există substanțe nutritive în apele de suprafață.
• Temperatura de lângă suprafață este mai mare decât temperatura de adâncime.
• Intensitatea luminii se modifică.
• În apele stagnante, diferențele dintre straturile de apă de suprafață și cele adânci sunt aproape anulate de valuri [99] .

Lingulodinium polyedrum are un anumit control asupra luminiscenței, fotosintezei și diviziunii celulare, astfel încât fiecare proces atinge vârfuri și scade în mod natural într-un mod strict ordonat la fiecare 24 de ore. Toate aceste procese pot fi controlate printr-un singur mecanism - ceasul biologic. Este posibil ca elementul celulei care controlează ceasul biologic să fie membrana plasmatică, deoarece în celulele sincronizate are loc o reorganizare ritmică a membranei plasmatice la fiecare 24 de ore [99] .

Deși procesele ritmice din Lingulodinium polyedrum au un vârf în diferite faze, se presupune că sunt reglate de un singur stimulator cardiac. Aparent, procesele ritmice nu au feedback și, prin urmare, sunt controlate de un mecanism superior. Astfel, fotosinteza poate fi suprimată eficient prin acțiunea unui erbicid specific, dar ritmul bioluminiscenței este păstrat, iar faza sa nu se modifică. Aceste observații susțin următorul model privind ritmurile circadiene ale Lingulodinium polyedrum . Stimulatorul central este reglat de lumina solară și sincronizat cu acesta prin fotoreceptori, menținând periodicitatea de 24 de ore a ritmurilor circadiene. În consecință, reglează toate celelalte procese ritmice: diviziunea celulară, bioluminiscența, fotosinteza [100] .

La dinoflagelate, ritmurile circadiene sunt controlate de două sisteme distincte: un sistem sensibil la lumina roșie care mărește intervalele de timp și un sistem sensibil la lumina albastră care sincronizează ritmurile cu zorii. Probabil, aceste sisteme stimulează sau suprimă formarea melatoninei în celule. Creșterea concentrației de melatonina, aparent, înseamnă sfârșitul fazei de lumină. În formarea melatoninei, se urmărește un ritm circadian: la sfârșitul fazei de lumină, concentrația de melatonina crește rapid, iar în timpul fazei de întuneric scade treptat și atinge valorile minime până la începutul fazei de lumină. Concentrația de melatonina din celulele dinoflagelate este similară cu cea din glanda pineală de mamifer . Astfel, melatonina stă la baza fenomenelor fotoperiodice în grupuri atât de îndepărtate de organisme precum dinoflagelatele și mamiferele. Acest fapt confirmă prezența unui mecanism antic care leagă informațiile despre iluminare cu ritmurile circadiene [101] .

Distribuție și ecologie

Printre dinoflagelatele care trăiesc liber, există atât forme marine (aproximativ 90% din toate dinoflagelatele trăiesc în apele marine, unde fac parte atât din plancton , cât și din bentos ) și forme de apă dulce [102] . Alături de diatomee, ele alcătuiesc cea mai mare parte a fitoplanctonului marin , dinoflagelatele predominând în apele tropicale și diatomeele în apele polare și circumpolare. Dinoflagelatele sunt pe locul doi după diatomee ca producători primari în apele marine de coastă. Cea mai mare diversitate și abundență de dinoflagelate se observă în zona neritică a oceanelor, unde este conținută mai multă materie organică din cauza spălărilor cu litoralul, dar trăiesc și în pelagial (apă deschisă) în tropice și subtropice [83] .

Dintre dinoflagelatele bentonice se disting două grupe ecologice principale: speciile psamofile care trăiesc în nisipul marin și speciile epifite care trăiesc pe alge și ierburi (dinoflagelatele epifitice, în special, includ reprezentanți ai genurilor Prorocentrum și Gambierdiscus , cunoscute pentru toxicitatea lor ) [103] .

În fitoplanctonul de apă dulce, dinoflagelatele sunt mult mai puțin abundente (speciile Ceratium și Peridinium sunt cele mai comune aici ) [104] .

Aparent, majoritatea dinoflagelatelor sunt cosmopoliți . Se găsesc în latitudinile nordice, temperate și sudice, deși sunt cele mai abundente în apele calde, unde numărul lor este mare pe tot parcursul anului. În zonele temperate, cea mai mare abundență de dinoflagelate este atinsă numai la sfârșitul primăverii și vara. Atât în ​​apele marine cât și în cele dulci, înainte de dezvoltarea în masă a dinoflagelatelor, are loc o dezvoltare în masă a diatomeelor. Există dinoflagelate criofile care trăiesc în zăpadă și îi dau o culoare roșie. Dintre dinoflagelate , epifitele și formele bentonice tipice sunt mult mai rare decât cele planctonice [83] .

Dinoflagelatele sunt capabile să producă o biomasă mare într-un timp scurt și, prin urmare, servesc ca o verigă importantă în lanțul trofic al peștilor , cetaceelor , rotiferelor , diferitelor protozoare [83] și altor organisme acvatice  , atât direct, cât și după consumul preliminar de către zooplancton . reprezentanți [28] [104] .

Adesea, dinoflagelatele acționează ca simbioți ( zooxanthellae ) ai altor organisme - nevertebrate marine ( bureți , corali care formează recife , meduze , viermi plati , moluște ) și protisti ( radiolarie , foraminifere , ciliați ). În fiecare dintre cazurile de simbioză , este suficient ca gazda , după ce a înghițit dinoflagelatul, să-l încorporeze fără a-l digera în țesuturile sale ; după aceea, simbiotul se împarte în mod repetat și începe să sintetizeze carbohidrați , pe care îi furnizează organismului gazdă. Gradul de dependență a gazdei de o astfel de simbioză variază foarte mult: de exemplu, Anemonia [ poate trăi fără zooxantele, iar unii corali nu se pot descurca fără simbioți dinoflagelati [13] [105] . Cel puțin 5 specii de dinoflagelate (dintre care 4 aparțin genului Symbiodinium ) sunt cunoscute că acționează ca zooxanthellae. Zooxanthellae sunt acoperite cu o coajă subțire, capabilă de reproducere vegetativă și formarea de spori asemănătoare imnodiniului. Asocierea dintre zooxanthellae și coralii care construiesc recifurile este cel mai bine studiată . Este un caz de mutualism , iar ambele organisme beneficiază de el. Zooxanthellae oferă gazdei lor până la 50% carbon fix , din care cea mai mare parte vine sub formă de glicerol , o parte mai mică - sub formă de glucoză , alanină , acizi organici . S-a demonstrat că coralii cu zooxantele se calcifiază mai repede. Coralul furnizează algei unii compuși organici ( uree , glicerol-3-fosfat , aminoacizi ) și factori de creștere [106] .

Adesea, dinoflagelatele în sine sunt gazde pentru multe alge simbiotice, atât endo- și exosimbioți . Astfel, cianobacteriile Synechocystis și Synechococcus trăiesc pe suprafața celulelor dinofitelor incolore Citharister , Histioneis , Ornithocercus și Parahistioneis . Endosimbioții dinoflagelați pot fi criptofiți, alge verzi și aurii , precum și bacterii. Deci, în apele Noii Guinee, există Noctiluca verde , care, totuși, sunt lipsite de cloroplaste, dar conțin de la 6 la 12 mii de celule mici ale algei verzi Pedinomonas [106] .

Aproximativ 20 de specii de dinoflagelate sunt paraziți ai nevertebratelor (în special ai crustaceelor ​​mici ), peștilor și algelor filamentoase [13] . Dinoflagelatul larg răspândit Dissodinium pseudolunula  este un ectoparazit al ouălor de copepode care are cloroplaste. Ectoparaziții lipsiți de cloroplaste parazitează peștii, ouăle de copepode, diatomeele și alte alge (reprezentanți ai genurilor Chytriodinium , Paulsenella etc.). Două genuri de dinoflagelate endoparazitare găsite în ouăle de copepode, Blastodinium și Schizodinium  , au cloroplaste. Endoparaziții fără cloroplast populează alte dinoflagelate, sifonofore și copepode [106] . Linia dintre simbioți și paraziți este uneori neclară; astfel, speciile din genul Symbiodinium acționează de obicei ca simbioți ai coralilor și ai altor nevertebrate, dar unele dintre speciile lor se comportă mai mult ca niște paraziți și sunt capabile să provoace moartea în masă a coralilor [107] .

O serie de specii de dinoflagelate, care se reproduc în număr semnificativ, sunt capabile să provoace înflorirea apei . În special, o izbucnire a abundenței de dinoflagelate marine în apele de coastă, care are loc de obicei în sezonul cald, duce la un fenomen numit „ marea roșie ” (în mările Rusiei, mareele roșii sunt observate în Orientul Îndepărtat [108] ] ). În timpul valului roșu, apa de mare, datorită prezenței algelor microscopice care conțin pigmenți fotosintetici, capătă o culoare neobișnuită – de obicei roșie, dar uneori vișiniu, maro sau galben [109] . Apariția mareelor ​​roșii este facilitată de proprietățile apei: straturi calde ale suprafeței, conținut ridicat de nutrienți , salinitate scăzută (ceea ce se întâmplă adesea după o perioadă lungă de ploi) și absența valurilor puternice. Dacă speciile producătoare de maree roșii sunt producătoare de toxine, rezultatul ar putea fi mortalitatea în masă a peștilor, moluștelor și crustaceelor ​​care mănâncă plancton (vezi mai jos ; multe dinoflagelate producătoare de toxine nu schimbă culoarea apei [110] ) [ 13] . Așadar, la sfârșitul lunii august 1987, cea mai puternică maree roșie din ultimii 150 de ani a fost observată pe coasta de vest a Floridei , iar plajele erau pline de sute de mii de pești morți. Dinoflagelat Gymnodinium breve [111] s-a dovedit a fi responsabil pentru acest lucru .

În apa dulce, înflorirea algelor este de obicei cauzată de non-dinoflagelate; totuși, în unele zone acestea din urmă (în special reprezentanții genurilor Peridinium , Ceratium și Peridiniopsis ) joacă un rol principal [112] . Deci, Ceratium hirundinella în timpul reproducerii în masă conferă apei o culoare maroniu-albicioasă (care poate fi observată vara în lacurile din zonele inundabile ale râurilor ucrainene ) [28] . Un alt exemplu binecunoscut este colorarea intensă roșie sânge a apelor lacului de munte Lago di Tovel , care se află în nord-vestul provinciei Trento , Italia , observată până în 1964 în anumite zile însorite (între iulie și septembrie) . Multă vreme s-a crezut că speciile din genul Glenodinium sunt responsabile pentru o astfel de colorare , cu toate acestea, ulterior s-a constatat că reprezentanții speciei Tovellia sanguinea descrisă în 2006 au provocat colorarea (ele se găsesc și astăzi în lac, dar în număr mic: predominanța a trecut la un alt dinoflagelat Baldinia anauniensis , având culoarea verde) [113] [114] .

Fenomenul Nil Roșu este, de asemenea, asociat în mod obișnuit cu reproducerea dinoflagelatelor de apă dulce . Acesta este numele celei de-a doua faze a viiturii de vară-toamnă din cursurile inferioare ale Nilului , în timpul căreia râul își revarsă malurile, lăsând apoi un alt strat de namol fertil pe câmpurile adiacente (în timpul primei faze - „Verdele”. Nil"  - râul, datorită algelor microscopice prezente în el, capătă culoare verde, iar în timpul celui de-al doilea - roșu închis). Speciile specifice de dinoflagelate responsabile de acest fenomen nu au fost încă identificate (unii autori au sugerat că cauza culorii roșii a apelor Nilului ar putea fi cianobacteria Oscillatoria rubescens , euglenoida Euglena sanguinea , sau alga verde Haematococcus pluvialis , dar aceste ipoteze nu au primit o justificare de încredere) [ 115] .

Paleontologie

Fosilele de dinoflagelate sunt cunoscute din Triasicul mijlociu ; în același timp, rămășițele a două genuri, Arpylorus [116] și Palaeodinophysis [117] , probabil legate de dinoflagelate, datează din Silurianul târziu și , respectiv, Devonianul . La începutul Mezozoicului , diversitatea dinoflagelatelor a crescut brusc și au apărut principalele lor tipuri morfologice. În Cretacic , dinoflagelatele au atins cea mai mare diversitate morfologică, dar din Neogen aceasta este în scădere [118] .

În stare fosilă, dinoflagelatele sunt reprezentate în principal de dinochiști , care, datorită persistenței lor, sunt bine conservate în rocile sedimentare antice . Descoperirile de dinochisturi sunt cunoscute încă din Permian și sunt de mare importanță pentru stratificarea Mezozoicului și Cenozoicului , deoarece pe baza lor au fost dezvoltate scările stratigrafice locale . Ele sunt, de asemenea, valoroase pentru studii paleoecologice . Chisturile fosile ale dinoflagelatelor sunt numite histrichosferide (histrichospori) și sunt considerate ca parte a acritarhilor  , structuri asemănătoare chistului ale algelor unicelulare fosile [76] [119] . În același timp , dinosteroli și 4α-metil-24-etilcolesten specific pentru dinoflagelate au fost găsiți deja în acritarhii cambrianului timpuriu (acum 520 de milioane de ani); dacă ipotezele despre relația dintre acritarhi și dinoflagelate sunt corecte, atunci istoria evolutivă a acestora din urmă poate fi extinsă până la Cambrianul timpuriu și chiar mai devreme (acum 800 de milioane de ani) [10] .

Histrichospheridele au fost descoperite independent de diferiți paleontologi și sunt clasificate ca un grup taxonomic separat reprezentat exclusiv de specii fosile ; mulți spori de repaus ai dinoflagelatelor sunt identici cu histrichosferidele cenozoice, astfel încât în ​​acest caz o structură are două denumiri. Resturile fosile de cochilii de dinoflagelate sunt cunoscute și din Permian , dar sunt mult mai rare [76] [119] .

Semnificație în natură și viața umană

Importanța dinoflagelatelor în biosferă este foarte mare. În ecosistemul recifului de corali , dinoflagelatele fototrofice sunt cei mai importanți producători primari , iar printre producătorii primari marini, în general, sunt pe locul doi după diatomee . Dinoflagelatele marine heterotrofe se dovedesc a fi componente importante ale așa-numitei bucle microbiene , ajutând la direcționarea fluxurilor semnificative de energie în rețelele trofice planctonice [51] [120] .

Locurile de dinoflagelate (locuri de înflorire) sunt printre cele mai importante locuri naturale de depozitare a grăsimilor (de exemplu, depozitul din Marea Nordului ). Rocile fosile care conțin celule moarte ale dinoflagelatelor servesc și ca depozite de grăsime acumulate în celule. Cel mai mare dintre aceste depozite este Kimmeridge shale ( ing.  Kimmeridge Clay ) din Anglia . Petrolul și depozitele sedimentare antice conțin și hidrocarburi 4α-metilstiren , care probabil provin din 4α-metilstirenii din dinoflagelate [121] .

Dinoflagelatele parazite sunt capabile să provoace epizootii la populațiile de pești și crustacee [122] .

Multe dinoflagelate sunt foarte sensibile la prezența poluanților organici în apă și, prin urmare, sunt utilizate ca bioindicatori în studiul sanitar și biologic al resurselor de apă [28] . Chisturile fosile de dinoflagelate servesc geologilor pentru a estima vârsta zăcămintelor de petrol propuse [108] .

Toxine

Unele specii de dinoflagelate sunt capabile să producă toxine periculoase ; dintre speciile de fitoplancton care formează toxine, dinoflagelatele reprezintă aproximativ 75–80%, iar toxinele eliberate de dinoflagelate sunt printre cele mai puternice biotoxine cunoscute [51] . Sunt cunoscute aproximativ 60 de specii de dinoflagelate producătoare de toxine; mai mult de jumătate dintre ele aparțin genurilor Prorocentrum , Alexandrium și Dinophysis , într-o mai mică măsură Gambierdiscus , Ostreopsis și Karenia [92] .

Unele dintre toxinele produse de dinoflagelate sunt volatile și se știe că provoacă otrăvire la oamenii de știință care studiază dinoflagelatele atunci când sunt inhalate sau în contact cu pielea [86] . Toxinele dinoflagelate pot fi solubile în apă și în grăsimi, au efecte citolitice, hepatotoxice și neurotoxice [110] .

Adesea (mai ales în timpul mareelor ​​roșii), aceste toxine se acumulează în țesuturile moluștelor bivalve care mănâncă fitoplancton, fără a le cauza prea mult rău, dar nivelurile lor tisulare sunt toxice (adesea letale) pentru vertebratele mâncătoare de moluște  - pentru pești sau oameni. În acestea din urmă, pot provoca următoarele boli [51] [123] [124] :

Unele dinoflagelate care produc toxine care pot afecta peștii , mamiferele și păsările sunt de mare importanță economică, deoarece dăunează fermelor care cresc animale marine [110] . Printre aceste specii se numără Pfiesteria piscicida , care se distinge prin ciclul său de viață neobișnuit. Toxinele eliberate de acest dinoflagelat sunt atât de puternice încât peștii care se hrănesc cu ele (de exemplu , hering de Atlantic , lipa de sud ) mor în câteva minute [86] . Această specie de dinoflagelate este responsabilă pentru moartea în masă a peștilor în timpul mareelor ​​roșii în largul coastei atlantice a Statelor Unite [51] [123] .

În industria alimentară

Dinoflagelat Crypthecodinium cohnii este folosit pentru a produce la scară industrială acid docosahexaenoic (cervonic), care este unul dintre cei mai importanți acizi grași polinesaturați omega-3 esențiali pentru corpul uman [131] .

Clasificare și filogenie

De-a lungul aproape întregului secol al XX-lea, clasificarea dinoflagelatelor a fost dezvoltată de protozoologi și botanici -algologi aproape independent. Protozoologii au interpretat taxonul ca fiind ordinul Dinoflagellida  Bütschli, 1885 în cadrul filum-ului Protozoa [133] ; algologi - fie ca o clasă Dinophyceae  Pascher, 1914 ca parte a diviziunii Pyrrophyta (care a inclus și clasa Cryptophyceae , și uneori și clasa Chloromonadophyceae ) [15] [28] , fie ca o diviziune independentă Dinophyta  Dillon, 1963 [134] . Totodată, botaniștii au construit o clasificare internă a algelor dinofite în funcție de tipul de organizare al talului , distingând ordinele Peridiniales (forme monadice), Dinamoebidiales (forme rizopodiale), Gloeodiniales (forme palmeloide), Dinococcales (forme cocoide), Dinothrichales (forme filamentoase) [15] . La sfârșitul secolului al XX-lea, aceste clasificări timpurii au devenit complet învechite [10] .

Cercetările moderne în domeniul taxonomiei dinoflagelatelor se bazează pe analiza filogeniei acestora , realizată luând în considerare atât datele morfologice , cât și cele moleculare [10] . Conform analizei filogenetice (2014), pe baza unei comparații a secvențelor de nucleotide de ARN a 76 de specii de alveolați și heteroconți (reprezentanții acestora din urmă au jucat rolul unui grup extern ), dinoflagelatele din cadrul alveolatelor reprezintă un grup monofiletic , sora. la apicomplexuri, iar taxonul ancestral comun al dinoflagelatelor și apicomplexurilor a fost sora ciliatelor. În limitele dinoflagelatelor, Perkinsus marinus a separat cel mai devreme dintre speciile care au participat la analiză (în conformitate cu alte clasificări, Perkinsus și grupurile înrudite nu sunt incluse în dinoflagelate, ci în compoziția grupului lor soră Perkinsozoa [ en]. 135] [136 ] ), după el - Oxyrrhis marina , chiar mai târziu - clada sindinei , iar grupurile rămase de dinoflagelate ( dinokariote ) formează o cladă soră în raport cu aceasta. Relațiile interne ale reprezentanților dinocariotelor nu sunt încă clare, iar datele disponibile sunt în mare măsură contradictorii [132] .

Sistemul lui Fensome cu co-autori

Cea mai importantă contribuție la formarea ideilor moderne despre taxonomia dinoflagelatelor a fost adusă de sistemul [137] publicat în 1993 și propus de Robert Fens și colab. Acest sistem a combinat genurile moderne și cele fosile într-o singură clasificare și a rezumat realizările anterioare în domeniul taxonomiei dinoflagelatelor; sa bazat în principal pe caracteristicile morfologice (în primul rând pe caracteristicile tegumentului celular), dar a luat în considerare și datele moleculare obținute prin compararea secvențelor de nucleotide ale genelor individuale de ARN ribozomal . În anii următori, sistemul s-a răspândit; în același timp, s-au exprimat îndoieli serioase cu privire la monofilia unui număr de subclase și ordine distinse în ea [138] [139] .

În cadrul acestui sistem, clasificarea tip Dinoflagelata se uită la nivelul superior după cum urmează [140] [141] :

Tip Dinoflagelata  Bütschli, 1885 (dinoflagelate)

• Subphylum Syndinea   Chatton, 1920 (Syndinea)
  • Clasa Syndiniophyceae   Loeblich III, 1976 (Syndinophyces): ordinul Syndiniales
• Subtipul Dinokaryota   Fensome et al. , 1993; Cavalier-Smith, 1993 (dinocariote)
  • Clasa Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
    • Subclasa Gymnodiniphycidae  Fensome și colab. , 1993 : ordinele Gymnodiniales, Ptychodiscales, Suessiales
    • Subclasa Peridiniphycidae  Fensome și colab. , 1993 : comenzi Gonyaulacales , Peridiniales
    • Subclasa Dinophysiphycidae  Möhn, 1984 : ordinele † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
    • Subclasa Prorocentrophycidae  Fensome și colab. , 1993 : ordinul Prorocentrales
    • Dinophyceae incertae sedis : comenzi Desmocapsales, Phytodiniales, Thoracosphaerales
  • Clasa Blastodiniphyceae  Fensome et al. , 1993 (Blastodinyfiaceae): ordinul Blastodiniales
  • Clasa Noctiluciphyceae  Fensome et al. , 1993 (Noctilucifian): ordinul Noctilucales
• Dinoflagellata incertae sedis : familia †Arpyloraceae cu genul Arpylorus

Autorii sistemului nu au inclus ordinele Ellobiopsida (paraziți ai crustaceelor ) și Ebriida ( flagelate fagotrofice cu viață liberă ) în compoziția dinoflagelatelor, a căror poziție sistematică a stârnit mult timp controverse în rândul protozoologilor. [139] . Ulterior s-a dovedit că elobiopsidele aparțin încă dinoflagelatelor [142] , în timp ce ebriidele nu: și-au găsit locul în clasa Cercozoa [143] . Dintre genurile considerate, nu a fost menționat nici flagelatul Oxyrrhis (anterior, de obicei inclus în syndinia ca singura formă de viață liberă din acest grup [144] ); studiile ulterioare au arătat că în arborele genealogic al dinoflagelatelor reprezintă o ramură divergentă specială, timpurie [132] .

System Ruggiero și colab

Cercetările în domeniul filogeniei dinoflagelatelor, care s-au desfășurat la sfârșitul secolului XX - începutul secolului XXI, s-au reflectat în sistemul de taxon Dinoflagellata propus în 2015 de Michael Ruggiero și colab. și inclus ca parte integrantă a macrosistemului de organisme vii pe care le-au prezentat. Aici, acest taxon are un rang de superclasă în cadrul phylumului Miozoa al supertipului Alveolata (pentru poziția acestei superclase printre alte alveolate, vezi secțiunea „Clasificare” din articolul Alveolate ). Sistemul a fost adus la nivel de ordine și ordine (în raport cu clasa Dinophyceae, autorii sistemului urmează regulile nomenclaturii botanice , în raport cu alte clase de dinoflagelate - regulile nomenclaturii zoologice ) și arată astfel [135] [136] :

Superclasa Dinoflagelata  Bütschli, 1885 (dinoflagelate)

• Clasa Ellobiopsea   Cavalier-Smith, 1993 (ellobiopsei): ordinul Ellobiopsida
• Clasa Oxyrrhea   Cavalier-Smith, 1987 (Oxyrrhea): ordinele Acrocoelida, Oxyrrhida
• Class Syndinea   Chatton, 1920 (Sindinea): ordinele Rastrimonadida, Syndinida
• Clasa Noctilucea   Haeckel, 1866 (Noctylucea): ordinul Noctilucida
• Clasa Dinophyceae   Pascher, 1914 (Dinophycea)
  • Subclasa Suessioidia   Cavalier-Smith & Chao, 2004 comanda Suessiales
  • Subclasa Dinophysoidia   Lindemann, 1928 : ordine † Nannoceratopsiales, Dinophysiales
  • Subclasa Peridinoidia   Poche, 1913 : ordinele Prorocentrales , Peridiniales
  • Subclasa Gonyaulacoidia   Cavalier-Smith, 2004 : ordinele Gymnodiniales, Gonyaulacales
  • Dinophyceae incertae sedis : ordinele Actiniscales, Blastodinales, Coccidinales, Dinamoebales, Lophodinales, Pyrocystales, Thoracosphaerales

Dinoflagelatele în cultură

Deși dinoflagelatele au dimensiuni microscopice, fenomenele naturale neobișnuite pe care le provoacă în timpul reproducerii în masă au atras de multă vreme atenția oamenilor și s-au reflectat în monumentele literare  , inclusiv în cele foarte timpurii [145] .

„Nilul roșu” este deja menționat în textele egiptene antice din timpul Regatului Nou . Acest fenomen este reflectat și în Biblie : în cartea „ Exodul ”, ca prima dintre „ zece urgii ale Egiptului ”, este menționată pedeapsa cu sânge : „... toată apa din râu s-a transformat în sânge, iar peștii din râu s-au stins și râul s-a dus, iar egiptenii nu au putut să bea apă din râu; şi a fost sânge în toată ţara Egiptului .

Fenomenul de colorare roșu-sânge a apelor lacului Lago di Tovel a stat la baza legendei . Potrivit ei, odată ca niciodată, mulți pretendenți au cortes-o pe Prințesa Trezenga, fiica ultimului conducător din Ragoli , dar ea i-a refuzat pe toți. Unul dintre pretendenții respinși, Lavinto, conducătorul din Tuenno , nu s-a împăcat și a încercat să forțeze consimțământul prințesei prin forță, trimițând o armată împotriva locuitorilor din Ragoli. Nu au vrut să se supună arogantului Lavinto și, în frunte cu Trezenga, s-au luptat cu inamicul, care îi depășea numeric, pe malul lacului. Până la sfârșitul zilei, apărătorii lui Ragoli au căzut, iar Lavinto a străpuns personal pe Trezenga cu o sabie; lacul era pătat de sângele celor căzuți și de atunci amintea din când în când oamenilor de curajul locuitorilor din Ragoli [146] [147] .

Descrierile figurative ale strălucirii mării au fost oferite de I. A. Goncharov în ciclul de eseuri de călătorie „ Fregata Pallada” (1855-1857) și Victor Hugo în romanul „ Ocupători ai mării ” (1866). Iată o poză a acestui fenomen, dată de Hugo: „Părea că apa era cuprinsă de foc... Dungi albăstrui pe apă zăceau în pliuri ale unui giulgiu. O mare răspândire de strălucire palidă flutura la suprafața apei. Dar nu era foc, ci fantoma ei... Picături, căzute din vâslă într-un val, strâng marea cu stele... Bagi mâna în apă și o scoți într-o mănușă de foc; această flacără este moartă, nu o simți .

Note

1. ↑ 1 2 Belyakova și colab., 2006 , p. 140.
2. ↑ Order Armored Flagellates sau Peridinea - articol din Big Encyclopedic Dictionary
3. ↑ 1 2 3 Houseman și colab., 2010 , p. 118.
4. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 141.
5. ↑ Shukanov și colab., 2009 , p. 60.
6. ↑ Munday R., Thomas K., Gibbs R., Murphy C., Quilliam M. A.  Toxicitățile acute ale saxitoxinei, neosaxitoxinei, decarbamoil saxitoxinei și gonyautoxinelor 1&4 și 2&3 la șoareci prin diferite căi de administrare  // Toxicon. - 2013. - Vol. 76, dec. 15. - P. 77-83. - doi : 10.1016/j.toxicon.2013.09.013 . — PMID 24060374 .
7. ↑ Baker M. . De insecte de apă luminoase // Angajare pentru microscop. - Londra: Dodsley, 1753. - 403 p.  - P. 399-403.
8. ↑ Müller O. F. . Vermium terrestrium et fluviatilium, seu animalium infusoriorum, helminthicorum et testaceorum, non marinorum, succincta historia. Vol. 1 . - Havniæ et Lipsiæ : Heineck and Faber, 1773. - xxxiv + 135 S.  (link inaccesibil)  - S. 63, 98.
9. ↑ Ehrenberg C. G.  Beiträge zur Kenntnis der Organization der Infusorien und ihrer geographischer Verbreitung, besonders in Sibirien // Abhandlungen der Königlich Preussischen Akademie der Wissenschaften zu Berlin gehalten in den Jahren 1830. -8.1830.-8.
10. ↑ 1 2 3 4 5 Okolodkov, 2011 , p. opt.
11. ↑ Butschli O. . 3. Unterabtheilung (Ordnung) Dinoflagellata // Dr. H. G. Bronn’s Klassen und Ordnungen des Thier-Reichs, wissenschaftlich dargestellt in Wort und Bild. bd. 1. Protozoare. - Leipzig und Heidelberg: C. F. Winter, 1885. - xviii + 1097 S.  - S. 906-1029.
12. ↑ Carty, Parrow, 2015 , p. 773.
13. ↑ 1 2 3 4 Dinoflagelata: Life History and Ecology . // Muzeul de Paleontologie al Universității din California . Consultat la 29 iulie 2015. Arhivat din original la 17 octombrie 2015. (nedefinit)
14. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 8-9.
15. ↑ 1 2 3 Cursul plantelor inferioare / Ed. M. V. Gorlenko . - M . : Şcoala superioară , 1981. - 504 p.  - S. 220-222.
16. ↑ 1 2 Belyakova și colab., 2006 , p. 142.
17. ↑ Ruppert, Fox, Barnes, 2008 , p. 67.
18. ↑ 1 2 3 Houseman și colab., 2010 , p. 119.
19. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , p. 265.
20. ↑ Mukhin, Tretyakova, 2013 , p. 82.
21. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 263.
22. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 142-143.
23. ↑ Raven și colab., 2005 , p. 303.
24. ↑ 1 2 3 Belyakova și colab., 2006 , p. 143.
25. ↑ 1 2 3 4 5 Belyakova și colab., 2006 , p. 144.
26. ↑ Lee, 2008 , p. 265-267.
27. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 268.
28. ↑ 1 2 3 4 5 Matvienko A. M.  Departamentul de alge pirofitice (Pyrrophyta) // Viața plantelor. T. 3. Algele. Licheni / Ed. M. M. Gollerbach . - M . : Educaţie , 1977. - 487 p.  - S. 93-100.
29. ↑ Sarjeant W.A.S. Dinoflagelate fosile și vii. - San Diego: Elsevier , 2013. - viii + 182 p. — ISBN 978-1-48-327232-0 .  - P. 17-18.
30. ↑ Georgi K. Marinov, Michael Lynch. Diversitatea și divergența proteinelor histone din dinoflagelate  (engleză)  // G3: Genes, Genomes, Genetics. — 2016-02-01. — Vol. 6 , iss. 2 . — P. 397–422 . — ISSN 2160-1836 . - doi : 10.1534/g3.115.023275 . Arhivat din original pe 7 august 2017.
31. ↑ Sedova, 1996 , p. 122.
32. ↑ Sedova, 1996 , p. 209.
33. ↑ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 Wisecaver J. H., Hackett J. D.  Evoluția genomului dinoflagelat  // Revizuirea anuală a microbiologiei. - 2011. - Vol. 65. - P. 369-387. - doi : 10.1146/annurev-micro-090110-102841 . — PMID 21682644 .
34. ↑ Sedova, 1996 , p. 122, 124.
35. ↑ 1 2 3 4 5 Belyakova și colab., 2006 , p. 145.
36. ↑ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Hackett J. D., Anderson D. M., Erdner D. L., Bhattacharya D.  Dinoflagellates: a remarkable evolutionary experiment  // American Journal of Botany . - 2004. - Vol. 91, nr. 10. - P. 1523-1534. - doi : 10.3732/ajb.91.10.1523 . — PMID 21652307 .
37. ↑ 1 2 Sedova, 1996 , p. 207.
38. ↑ 1 2 3 4 Houseman și colab., 2010 , p. 121.
39. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 145-146.
40. ↑ Imanian B. , Pombert JF , Dorrell RG , Burki F. , Keeling PJ Endosimbioza terțiară la doi dinotomi a generat puține schimbări în genomurile mitocondriale ale gazdelor lor dinoflagelate și ale endosimbioților de diatomee.  (Engleză)  // Public Library of Science ONE. - 2012. - Vol. 7, nr. 8 . — P. e43763. - doi : 10.1371/journal.pone.0043763 . — PMID 22916303 .
41. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 146.
42. ↑ 1 2 3 Thomas G. Doak, Robert B. Moore, Ove Hoegh-Guldberg, Mary Alice Coffroth. Motive pentru a construi biblioteci de dinoflagelate Symbiodinium BAC . — 2005.
43. ↑ Rae P. M.  5-Hidroximetiluracil în ADN-ul unui dinoflagelat  // Proc. Nat. Acad. sci. SUA . - 1973. - Vol. 70, nr 4. - P. 1141-1145. — PMID 4515611 .
44. ↑ Bayer T., Aranda M., Sunagawa S., Yum L. K., Desalvo M. K., Lindquist E., Coffroth M. A., Voolstra C. R., Medina M.  Symbiodinium transcriptomes: genome insights into the dinoflagelate symbions of reef-building corals  // Reef-building SONE . - 2012. - Vol. 7, nr 4. - P. e35269. - doi : 10.1371/journal.pone.0035269 . — PMID 22529998 .
45. ↑ Sedova, 1996 , p. 206.
46. ↑ 1 2 3 Alverca E., Franca S., Díaz de la Espina S. M.  Topology of splicing and snRNP biogenesis in dinoflagelate nuclei  // Biology of the Cell. - 2006. - Vol. 98, nr. 12. - P. 709-720. - doi : 10.1042/BC20050083 . — PMID 16875467 .
47. ↑ Mukhin, Tretyakova, 2013 , p. 84-85.
48. ↑ 1 2 3 4 Sedova, 1996 , p. 124.
49. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 275.
50. ↑ Sedova, 1996 , p. 124-125.
51. ↑ 1 2 3 4 5 Hoppenrath M., Saldarriaga JF Dinoflagellates . // Proiectul web Arborele vieții . Preluat la 6 august 2015. Arhivat din original la 13 octombrie 2012. (nedefinit)
52. ↑ 1 2 3 Jackson C. J., Gornik S. G., Waller R. F.  Genomul mitocondrial și transcriptomul dinoflagelatului bazal Hematodinium sp. : evoluția caracterului în genomurile mitocondriale derivate ale dinoflagelatelor  // Biologia și evoluția genomului. - 2012. - Vol. 4, nr 1. - P. 59-72. doi : 10.1093 / gbe/evr122 . — PMID 22113794 .
53. ↑ 1 2 3 Belyakova și colab., 2006 , p. 147.
54. ↑ Nishitani G., Nagai S., Baba K., Kiyokawa S., Kosaka Y., Miyamura K., Nishikawa T., Sakurada K., Shinada A., Kamiyama T.  High-level congruence of Myrionecta rubra prey and Dinophysis identitățile de plastide ale speciilor, așa cum sunt relevate de analizele genetice ale izolatelor din apele de coastă japoneze  // Microbiologie aplicată și de mediu. - 2010. - Vol. 76, nr 9. - P. 2791-2798. - doi : 10.1128/AEM.02566-09 . — PMID 20305031 .
55. ↑ Wisecaver J. H., Hackett J. D.  Analiza transcriptomului dezvăluie proteine ​​codificate nuclear pentru menținerea plastidelor temporare în dinoflagelatul Dinophysis acuminata  // BMC Genomics. - 2010. - Vol. 11. - P. 366. - doi : 10.1186/1471-2164-11-366 . — PMID 20537123 .
56. ↑ Lee, 2008 , p. 269.
57. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 147-148.
58. ↑ 1 2 3 4 Belyakova și colab., 2006 , p. 148.
59. ↑ 1 2 Belyakova și colab., 2006 , p. 150.
60. ↑ Lee, 2008 , p. 272.
61. ↑ Lee, 2008 , p. 272-273.
62. ↑ Houseman și colab., 2010 , p. 122.
63. ↑ 1 2 Mukhin, Tretyakova, 2013 , p. 84.
64. ↑ Gavelis G. S., Hayakawa S., White R. A. 3rd, Gojobori T., Suttle C. A., Keeling P. J., Leander B. S.  Ocelloidele asemănătoare ochilor sunt construite din diferite componente dobândite endosimbiotic  // Nature . - 2015. - Vol. 523, nr 7559. - P. 204-207. - doi : 10.1038/nature14593 . — PMID 26131935 .
65. ↑ 1 2 Hayakawa S., Takaku Y., Hwang J. S., Horiguchi T., Suga H., Gehring W., Ikeo K., Gojobori T.  Function and evolutionary origin of unicellular camera-type eye structure  // PLoS ONE . - 2015. - Vol. 10, nr 3. - P. e0118415. - doi : 10.1371/journal.pone.0118415 . — PMID 25734540 .
66. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , p. 273-274.
67. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 149.
68. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 149-150.
69. ↑ Lee, 2008 , p. 277.
70. ↑ 1 2 3 Belyakova și colab., 2006 , p. 151.
71. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 150-151.
72. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 275-276.
73. ↑ Steidinger și Tangen 1997 , p. 401.
74. ↑ Hoppenrath M., Bachvaroff T. R., Handy S. M., Delwiche C. F., Leander B. S.  Filogenia moleculară a dinoflagelatelor purtătoare de ocelloide (Warnowiaceae) așa cum se deduce din secvențele rDNA SSU și LSU  // BMC Evolutionary Biology. - 2009. - Vol. 9. - P. 116. - doi : 10.1186/1471-2148-9-116 . — PMID 19467154 .
75. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 25.
76. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , p. 277-278.
77. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 278.
78. ↑ 1 2 3 Raven și colab., 2005 , p. 304.
79. ↑ Lee, 2008 , p. 264-265.
80. ↑ 1 2 Belyakova și colab., 2006 , p. 152.
81. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 152-153.
82. ↑ 1 2 Sedova, 1996 , p. 161.
83. ↑ 1 2 3 4 Belyakova și colab., 2006 , p. 153.
84. ↑ Steidinger și Tangen 1997 , p. 415.
85. ↑ Raven și colab., 2005 , p. 305.
86. ↑ 1 2 3 Margulis, Chapman, 2009 , p. 144.
87. ↑ 12 Lee , 2008 , p. 285.
88. ↑ 1 2 3 4 5 Danne J. C., Gornik S. G., Macrae J. I., McConville M. J., Waller R. F.  Evoluția metabolică mitocondrială alveolată: reevaluarea forței dinoflagelate a rolului parazitismului ca motor al schimbării în  biologie apicomplexală și evoluțieleculară. - 2013. - Vol. 30, nr 1. - P. 123-139. - doi : 10.1093/molbev/mss205 . — PMID 22923466 .
89. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 32.
90. ↑ Suzuki K., Iwamoto K., Yokoyama S., Ikawa T.  Glycolate-oxidizing Enzymes in Algae // Journal of Phycology. - 1991. - Vol. 27, nr. 4. - P. 492-498. — ISSN 0022-3646 . - doi : 10.1111/j.0022-3646.1991.00492.x .
91. ↑ Hastings JW Dinoflagelate Bioluminescence and its Circadian Regulation . // Societatea Americană de Fotobiologie (5.02.2009). Preluat la 2 august 2015. Arhivat din original la 24 septembrie 2015. (nedefinit)
92. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , p. 27.
93. ↑ Tezing K. . Strălucirea mării // Miracolele naturii. Lucrări remarcabile ale naturii vie și moarte în eseuri separate ale unor oameni de știință remarcabili / Ed. ed. V. M. Shimkevici . — Pg. : Tipografie „Auto-educaţie”, 1914. - 495 p.  - S. 71-74.
94. ↑ Lee, 2008 , p. 285-286.
95. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , p. 286.
96. ↑ 1 2 3 4 Lee, 2008 , p. 287.
97. ↑ Lee, 2008 , p. 287-288.
98. ↑ Lee, 2008 , p. 288.
99. ↑ 1 2 3 Lee, 2008 , p. 289.
100. ↑ Lee, 2008 , p. 290.
101. ↑ Lee, 2008 , p. 290-291.
102. ↑ Dinoflagelate . // Muzeul Național de Istorie Naturală Smithsonian . Consultat la 5 august 2015. Arhivat din original la 21 aprilie 2015. (nedefinit)
103. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 37.
104. ↑ 1 2 Nikolaev I. I.  Alge planctonice // Viața plantelor. T. 3. Algele. Licheni / Ed. M. M. Gollerbach . - M . : Educaţie , 1977. - 487 p.  - S. 44-54.
105. ↑ Carty, Parrow, 2015 , p. 798.
106. ↑ 1 2 3 Belyakova și colab., 2006 , p. 154.
107. ↑ Stat M., Morris E., Gates R. D.  Functional diversity in coral-dinoflagelate symbiosis  // Proc. Nat. Acad. sci. SUA . - 2008. - Vol. 105, nr 27. - p. 9256-9261. - doi : 10.1073/pnas.0801328105 . — PMID 18591663 .
108. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , p. 34.
109. ↑ Langlois GW, Tom P.D. Red Tides: Întrebări și răspunsuri . // Instituția Oceanografică Woods Hole (30.09.2008). Preluat la 3 august 2015. Arhivat din original la 5 martie 2015. (nedefinit)
110. ↑ 1 2 3 Belyakova și colab., 2006 , p. 155.
111. ↑ Raven și colab., 2005 , p. 302.
112. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 33.
113. ↑ Moestrup Ø., Hansen G., Daugbjerg N., Flaim G., d'Andrea M.  Studies on woloszynskioid dinoflagelates II: On Tovellia sanguinea sp. nov., dinoflagelatul responsabil pentru înroșirea lacului Tovel, N. Italia  // European Journal of Phycology. - 2006. - Vol. 41, nr 1. - P. 47-65. - doi : 10.1080/09670260600556682 .
114. ↑ Hansen G.,  Flaim G. Dinoflagellates of the Trentino Province, Italy  // Journal of Limnology. - 2007. - Vol. 66, nr 2. - P. 107-141. - doi : 10.4081/jlimnol.2007.107 . .
115. ↑ 1 2 Trevisanato S. I. . Ciumele Egiptului: arheologie, istorie și știință Privește Biblia . - Piscataway, NJ: Gorgias Press , 2005. - P. 17-24. - viii + 196p. — ISBN 978-1-59333-234-1 .
116. ↑ Sarjeant W. A. ​​​​S.  Arpylorus antiquus Calandra emend., un chist dinoflagelat din Silurianul superior // Palinologie. - 1978. - Vol. 2. - P. 167-179.
117. ↑ Vozzhennikova T. F., Shegeshova L. I.   Palaeodinophysis gen. et sp. n. din Devonianul din Rudnyy Altay (o descoperire unică de fosile de dinoflagelate) // Doklady Akademii Nauk SSSR. - 1989. - Vol. 307, nr 2. - p. 442-445.
118. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 40.
119. ↑ 1 2 Mikhailova I. A., Bondarenko O. B. . Paleontologie. Partea 1. - M. : Editura din Moscova. un-ta, 1997. - 448 p. — ISBN 5-211-03841-X .  - S. 101.
120. ↑ Houseman și colab., 2010 , p. 123.
121. ↑ Lee, 2008 , p. 284-285.
122. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 39.
123. ↑ 1 2 Okolodkov, 2011 , p. 28.
124. ↑ Belyakova și colab., 2006 , p. 155-157.
125. ↑ Kurisu Y., Sato S., Kobayasi K., Ogata T., Kotaki Y.  Detection of domoic acid in the culture of Prorocentrum lima // DINO7, Seventh International Conference on Modern and Fossil Dinoflagellates, 21-25 septembrie 2003. DINO 7 Cartea de rezumate / Ed. de K. Matsuoka, M. Yoshida, M. Iwataki. - Nagasaki: Universitatea Nagasaki, 2003. - 66 p.
126. ↑ Dawson J. F., Holmes C. F. Mecanismele moleculare care stau la baza inhibării proteinelor fosfatazelor de către toxinele marine  // Frontiers in bioscience: a journal and virtual library. - 1999. - Vol. 4. - P. D646-658. — PMID 10502549 .
127. ↑ Otrăvirea diaretică cu crustacee (DSP) din acidul Okadaic . // Departamentul de Sănătate al Statului Washington . Consultat la 13 septembrie 2015. Arhivat din original la 15 septembrie 2015. (nedefinit)
128. ↑ Watkins S. M., Reich A., Fleming L. E, Hammond R.  Neurotoxic shellfish poisoning  // Marine Drugs. - 2008. - Vol. 6, nr 3. - P. 431-455. - doi : 10.3390/md20080021 . — PMID 19005578 .
129. ↑ Pearn J.  Neurology of ciguatera  // Journal of neurology, neurosurgery, and psychiatry. - 2001. - Vol. 70, nr 1. - P. 4-8. — PMID 11118239 .
130. ↑ Biotoxine (agenți patogeni vii) . // Clinica Conners. Preluat: 13 septembrie 2015. (nedefinit)
131. ↑ Martek Biosciences Corporation (5 februarie 2007). Preluat: 6 septembrie 2018. (nedefinit)
132. ↑ 1 2 3 Bachvaroff T. R., Gornik S. G., Concepcion G. T., Waller R. F., Mendez G. S., Lippmeier J. C., Delwiche C. F.  Dinoflagellate phylogeny revisited: using ribosomal proteins to resolve deep branching dinoflagellate  evolution phylogenetics. - 2014. - Vol. 70. - P. 314-322. - doi : 10.1016/j.ympev.2013.10.007 . — PMID 24135237 .
133. ↑ Houseman K.  Protozoology. — M .: Mir , 1988. — 336 p. — ISBN 5-03-000705-9 .  - S. 45-46.
134. ↑ Gorbunova  N.P. Algologie. - M . : Şcoala superioară , 1991. - 256 p. - ISBN 5-06-000641-7 .  - S. 162.
135. ↑ 1 2 Ruggiero Michael A. , Gordon Dennis P. , Orrell Thomas M. , Bailly Nicolas , Bourgoin Thierry , Brusca Richard C. , Cavalier-Smith Thomas , Guiry Michael D. , Kirk Paul M. A Higher Level Classification of All Living Organisme  (engleză)  // PLOS ONE. - 2015. - 29 aprilie ( vol. 10 , nr. 4 ). — P.e0119248 . — ISSN 1932-6203 . - doi : 10.1371/journal.pone.0119248 .
136. ↑ 1 2 Ruggiero MA , Gordon DP , Orrell TM , Bailly N. , Bourgoin T. , Brusca RC , Cavalier-Smith T. , Guiry MD , Kirk PM Correction: A Higher Level Classification of All Living   Organisms // - 2015. - 11 iunie ( vol. 10 , nr. 6 ). — P.e0130114 . — ISSN 1932-6203 . - doi : 10.1371/journal.pone.0130114 .
137. ↑ Fensome R. A., Taylor F. J. R., Norris G., Sarjeant W. A. ​​​​S., Wharton D. I., Williams G. L. . O clasificare a dinoflagelatelor vii și fosile. - Hanover, PA: Sheridan Press, 1993. - 351 p. — ( Micropaleontologie . Publicaţie specială Nr. 7).
138. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 8-9, 41.
139. ↑ 1 2 Okolodkov Yu. B.  Clasificarea și filogenia dinoflagelatelor (Dinoflagellata) // Botanical journal . - 2000. - T. 85, nr. 4 . - S. 1-14 .
140. ↑ Okolodkov, 2011 , p. 9-14.
141. ↑ Okolodkov Yu. B.  The modern system of dinoflagellates (Dinoflagellata) // Botanical journal . - 2001. - T. 86, nr. 1 . - S. 110-125 .
142. ↑ Gómez F., López-García P., Nowaczyk A., Moreira D.  The crustacean parasites Ellobiopsis Caullery, 1910 and Thalassomyces Niezabitowski, 1913 form a monofiletic divergent clade within the Alveolata  // Systematic parasitology. - 2009. - Vol. 74, nr 1. - P. 65-74. - doi : 10.1007/s11230-009-9199-1 . — PMID 19633933 .
143. ↑ Hoppenrath M., Leander B. S.  Ebriid phylogeny and the expansion of the Cercozoa  // Protist. - 2006. - Vol. 157, nr 3. - P. 279-290. - doi : 10.1016/j.protis.2006.03.002 . — PMID 16730229 .
144. ↑ Kusakin O. G. , Drozdov A. L.  Filema of the organic world. Partea 2. - Sankt Petersburg. : Nauka , 1997. - 381 p. — ISBN 5-02-026018.  - S. 189, 193.
145. ↑ 1 2 3 Seravin L. N.  Cel mai simplu... Ce este? / Rev. ed. Iu. I. Polyansky . - L . : Nauka , 1984. - 176 p.  - S. 137-147.
146. ↑ Freni S. Il mistero del lago di Tovel: leggenda e scienza a confronto per spiegare perchè le sue acque diventavano rosse . // Sitoweb MeteoWeb.eu (3.06.2014). Preluat: 5 august 2015. (nedefinit)
147. ↑ Fusco F. . Lago di Tovel // Vacanze sui laghi italiani . - Youcanprint, 2014. - 606 p. — ISBN 978-8-89-115824-6 .  - P. 283-286.

Literatură

În rusă

• Belyakova G. A., Dyakov Yu. T., Tarasov K. L. . Botanica: în 4 vol. T. 2. - M . : Editura. Centrul „Academia”, 2006. - 320 p. - ISBN 978-5-7695-2750-1 .
• Mukhin V. A., Tretyakova A. S. . Biodiversitate: alge și ciuperci. — Rostov n/a. : Phoenix, 2013. - 269 p. — ISBN 978-5-222-20177-0 .
• Iu. B. Okolodkov. Dinoflagelata // Protists: A Guide to Zoology. Partea 3 / Cap. ed. O. N. Pugaciov . - Sankt Petersburg. ; M. : Asociația publicațiilor științifice a KMK, 2011. - 474 p. - ISBN 978-5-87317-809-4 .  — p. 7–94.
• Ruppert E. E., Fox R. S., Barnes R. D. Zoologia nevertebratelor: aspecte funcționale și evolutive: în 4 vol. T. 1. - M . : Izdat. Centrul „Academia”, 2008. - 496 p. - ISBN 978-5-7695-3493-5 .
• Sedova T.V. Cariologia algelor. - Sankt Petersburg. : Nauka , 1996. - 386 p. — ISBN 5-02-026058-4 .
• Houseman K., Hülsman N., Radek R. . Protistologie / Per. din engleza. S. A. Karpova. Ed. S. A. Korsuna. - M . : Asociația publicațiilor științifice a KMK, 2010. - 495 p. - ISBN 978-5-87317-662-5 .
• Şukanov A. S., Stefanovich A. I., Poliksenova V. D., Hramtsov A. K. . Algologie și micologie. - Minsk: BGU , 2009. - 423 p. - ISBN 978-985-518-040-2 .

În engleză

• Carty S., Parrow M.W. Dinoflagelate // Alge de apă dulce din America de Nord: Ecologie și clasificare. Ediția a II-a / Ed. de J. D. Wehr, R. G. Sheath, J. P. Kociolek. - San Diego: Elsevier , 2015. - xvi + 1050 p. — (Ecologie acvatică). — ISBN 978-0-12-385876-4 .  - P. 773-807.
• Lee R.E. Fiziologie. - New York: Cambridge University Press, 2008. - 561 p. - ISBN 978-0-521-68277-0 .
• Margulis L. , Chapman M. J. . Regate și domenii: un ghid ilustrat pentru phyla vieții pe Pământ. editia a 4-a . - W. H. Freeman and Company, 2009. - lxxii + 659 p. — ISBN 978-0-12-373621-5 .
• Raven P. H., Evert R. F., Eichhorn S. E. . Biologia plantelor. ediția a 7-a. - New York: W. H. Freeman and Company Publishers, 2005. - 816 p. — ISBN 0-7167-1007-2 .
• Steidinger K. A., Tangen K. . Dinoflagelate // Identificarea fitoplanctonului marin / Ed. de C. R. Thomas. - San Diego: Academic Press , 1997. - xv + 858 p. - ISBN 978-0-12-693018-4 .  - P. 387-584.

Link -uri

• Annenkova, Natalia. Se vor ajuta reciproc biodiversitatea și biologia moleculară? . // Site Biomolecula.ru (8.09.2014). Preluat la 18 martie 2018. Arhivat din original la 18 martie 2018. (nedefinit)